Fantasmas de Lamarck

A herança de caracteres adquiridos, por muito tempo uma ideia quase herética, hoje tem extenso apoio. Mas ao contrário do que pode parecer, isso não implica uma ressurreição das ideias de Lamarck.

Todos nós já ouvimos falar de Jean-Baptiste Lamarck, o naturalista francês que tem a duvidosa honra de ocupar as páginas iniciais de capítulos de livros-texto de biologia para ser usado como um exemplo do pensamento evolutivo “errado”. A figura recorrente é a das girafas que seriam, de acordo com o retrato de Lamarck feito nos livros, detentoras de um grande pescoço por constantemente se esforçarem para alcançar as folhas mais altas até que, eventualmente, essa modificação seria transmitida para suas proles, que já nasceriam de pescoços compridos. Lamarck seria, portanto, o proponente de que a evolução ocorre através da herança dos caracteres adquiridos.

Vamos reexaminar as ideias de Lamarck, considerando com mais atenção o contexto em que suas ideias foram originalmente apresentadas. Sugiro pensar em três grandes temas. Em primeiro lugar, Lamarck era um defensor da ideia de que as espécies sofrem transformações ao longo do tempo. O próprio Darwin reconheceu a importância de Lamarck como alguém que trouxe explicações naturais para a diversidade de formas de vida na terra. Em segundo lugar, Lamarck não via a herança dos caracteres adquiridos como único ou sequer principal processo de mudança evolutiva. Para ele, haveria um complexo processo de mudança ocorrendo, em que espécies ser tornariam progressivamente mais complexas, em grande parte em função de pressões do ambiente, que criariam necessidades que elas teriam que superar. Essa transformação rumo a uma maior complexidade se daria a partir de um suprimento de espécies “simples”, originadas por um processo de geração espontânea. Como todas as espécies estavam conectadas entre si através dessas transformações, Lamarck não acreditava que ocorressem extinções, apenas transformações. Em terceiro e último lugar, e talvez o mais conhecido, Lamarck achava que mudanças no uso e desuso de estruturas gerava modificações nos corpos que eram transmitidas à prole. O pescoço da girafa seria um exemplo.

Qual o status das ideias de Lamarck nos dias de hoje? A primeira ideia (as espécies se transformam) está viva e forte: temos múltiplas evidências de que as espécies não são fixas e mudam ao longo do tempo. A segunda ideia (a respeito da forma como se dá a mudança) foi fortemente rejeitada: não acreditamos que a origem da vida ocorra de modo recorrente, que haja uma tendência inexorável de aumento de complexidade, ou ainda que extinções não ocorram. Nossa visão de processos evolutivos é muito diferente daquela defendida por Lamarck. Por fim, chegamos à terceira ideia Lamarckiana: a da herança de caracteres adquiridos. Essa ideia teria sido originalmente refutada pelo embriologista alemão August Weissman (1834-1914), num notório experimento, ao menos aos olhos de gerações de livros didáticos: ele cortou as caudas de camundongos, cruzou-os, e observou que os filhotes da próxima geração sempre nasciam com caudas, independentemente de ela ter sido removida em seus pais. Dessa forma, Weissman afirmava ter rejeitado a herança de caracteres adquiridos. Os livros-texto de hoje repetem essa afirmação, desde a educação básica até o ensino superior. Causa estranheza, então, que a herança de caracteres adquiridos tenha sido defendida, por cientistas respeitáveis, até a primeira metade do século XX. Não teriam eles lidos Weismann? Como mostra o historiador da ciência Peter Bowler, Weismann foi lido e seu experimento descartado por envolver mutilação dos camundongos, e não os processos de mudanças de hábitos em resposta a pressões do ambiente que levavam, para os neolamarckistas de então, ao uso e desuso de determinadas estruturas e à herança de caracteres adquiridos. Como costuma ocorrer em muitos casos históricos como retratados por livros didáticos, o experimento que é apresentado como crucial não foi de fato tão crucial no contexto em que efetivamente ocorreu.

Eis que, nos dias de hoje, nossa posição sobre a herança de caracteres adquiridos mudou. Se por um lado não vemos camundongos com caudas mutiladas nascendo de mães com caudas similarmente mutiladas, há outros exemplos bem apoiados de herança de características adquiridas. Uma lista extensa foi compilada por Eva Jablonka e Marion Lamb em seu livro “Evolução em quatro dimensões”. Pulgas d’água adquirem espinhos quando expostas a predadores, e passam tais espinhos a sua prole; filhos de homens que começaram a fumar antes dos onze anos de idade têm filhos mais pesados do que aqueles que começaram a fumar mais tarde; netos de homens que tiveram alimentação excessiva na infância têm chances aumentadas de desenvolver diabetes (temas comentados aqui). Em todos esses casos, algum aspecto de como um indivíduo interagiu com o ambiente resultou numa alteração transmitida à prole.

Hoje em dia compreendemos melhor os mecanismos por trás de diferentes modos de herança não-genética. Uma classe em particular tem atraído intenso estudo, as modificações epigenéticas. Estas são definidas como mudanças que ocorrem no genoma, mas não envolvem alterações em sequências de DNA. Mecanismos de modificação epigenética incluem a adição ou remoção de “etiquetas químicas” das moléculas de DNA, que modulam a atividade associada a estas moléculas. Por exemplo, grupos metila (CH3), quando acrescentados a uma sequência de DNA, tipicamente reduzem a transcrição (isto é, a síntese de moléculas de RNA). Já o acréscimo de grupos de acetila (COCH3) às histonas, proteínas responsáveis pelo empacotamento do DNA em cromossomos, frequentemente levam a um aumento na taxa de transcrição. A incorporação desses grupos químicos é afetada por uma ampla gama de experiências de vida, envolvendo desde aquilo que comemos a até mesmo a ocorrência experiências traumáticas. Assim, o alimento ingerido pode gerar marcas no genoma que podem ser transmitidas à prole, influenciando a forma como seu genoma funciona. Eis um exemplo da herança de características adquiridas.

Há também outras formas de herança não-genética. Um mecanismo tratado anteriormente no Darwinianas diz respeito a pequenos vermes que habitam a genitália de besouros que, quando transmitidos à prole, alteram a forma como se dá o desenvolvimento desses animais. O contato do besouro com o verme altera aspectos fisiológicos, e essa alteração é transmitida à prole, através dos vermes.

Em conjunto, podemos dizer que a noção de que a herança de características adquiridas pode ocorrer e não é mais controversa. Diante dessas descobertas, um grande número de jornais e revistas rapidamente anunciam que, afinal de contas, Lamarck estava certo.

Será mesmo?

Como já tratamos anteriormente neste blog, ao comentar a extensa divulgação na mídia de que um filósofo muçulmano teria descoberto a teoria de Darwin mil anos antes do naturalista inglês, é fundamental analisarmos achados científicos em seu contexto, e inspecionarmos criticamente de que formas as contribuições de um cientista se sustentam.

Lamarck de fato incluiu a herança das características adquiridas no seu rol de mecanismos que levam a mudanças evolutivas. Mas, para ele, o papel da herança de características adquiridas era secundário. Mais do que isso, esta não era uma ideia original dele, e tampouco foi algo que ele defendeu com muito afinco. Afinal, era uma ideia aceita quase consensualmente em sua época. Aliás, Darwin, diante de sua própria dificuldade de explicar os mecanismos de herança, também recorreu à influência do ambiente sobre características hereditárias. Podemos então afirmar: os achados de modos de herança não-genéticos, e a epigenética em particular, abrem um novo e fascinante capítulo sobre como os organismos funcionam e transmitem traços, mas não configuram algo que poderemos chamar de um processo lamarckiano. Ao identificar como lamarckianos todos processos que envolvem a herança de características adquiridas, estamos pegando uma parte menor do pensamento de um grande naturalista e dando a ela uma ênfase exagerada.

Remeter os novos achados da epigenética a Lamarck constitui mais do que um deslize terminológico, ou uma imprecisão conceitual. A meu ver, o mau emprego do termo “Lamarckismo” pode reforçar conceitos incorretos sobre o papel da epigenética no processo evolutivo. Lamarck nos ofereceu uma teoria sobre como se dá a mudança evolutiva. Se dissermos que os achados epigenéticos reabilitam o seu pensamento, estamos essencialmente colocando em xeque ideias darwinistas, e sugerindo que Lamarck talvez estivesse certo. Mas isso seria tomar a parte pelo todo. A herança de características adquiridas, tão ricamente documentada nos dias de hoje, não constitui uma nova teoria evolutiva. Ela deve ser vista como um dos mecanismos que explica como os organismos funcionam, nos lembrando que há processos fundamentais para explicar a herança, além daqueles que envolvem a transcrição e tradução de sequências de DNA.

Há também uma importante limitação da herança epigenética como processo de herança capaz de ter grande importância evolutiva. Marcações epigenéticas raramente são duradouras. Uma sequência de DNA metilada, por exemplo, pode ser transmitida nessa condição por duas ou três gerações, mas depois disso as marcas são geralmente removidas. Vê-se que as mudanças epigenéticas não são capazes de explicar a transmissão de traços entre ancestrais e descendentes por um imenso número de gerações, como seria esperado de uma teoria evolutiva.

Este é um bom momento para lembrar que o DNA sozinho também não define porque um organismo é do jeito que ele é. Sem estímulos ambientais, sem ácidos nucleicos armazenados no interior do óvulo, sem sinalização bioquímica apropriada, o DNA seria incapaz de contribuir para formar um ser complexo. De modo similar, marcações epigenéticas dependem da presença de proteínas codificadas pelo DNA para poderem atuar. Os mecanismos de herança genético e epigenético não são formas alternativas, mas duas camadas conectadas de processos bioquímicos que contribuem para o funcionamento das células e para a herança.

Essa estreita e complexa associação de duas camadas de herança é admiravelmente bem explicada como um produto da seleção natural, processo responsável pela origem de muitos dos sistemas bioquímicos dos seres vivos. Visto dessa forma, a existência de mecanismos da herança de caracteres adquiridos não representa um golpe no darwinismo e tampouco o triunfo do lamarckismo. Representa a descoberta de mecanismos compreensíveis à luz da teoria da evolução por seleção natural. Assim como a seleção natural moldou os processos de replicação, transcrição e tradução de ácidos nucleicos, ela também ajuda a entender porque existem marcações epigenéticas em moléculas de DNA.

Então da próxima vez que alguém invocar o nome da Lamarck junto com a descrição de um mecanismo de herança não-genética, seja cético. Lamarck merece ser celebrado pela sua contribuição como defensor da ideia de que a evolução ocorre e primeiro proponente de uma teoria para explicá-la.  Entretanto, fenômenos epigenéticos não sustentam a teoria que ele propôs para a mudança evolutiva, e tampouco refutam as ideias darwinistas.

 

Diogo Meyer

(Universidade de São Paulo)

 

Para saber mais:

Diogo Meyer e Charbel El-Hani. Evolução, o sentido da biologia. UNESP, 2005.

Burkhardt RW Jr. Lamarck, evolution, and the inheritance of acquired characters. Genetics. 2013;194(4):793–805. doi:10.1534/genetics.113.151852

Eva Jablonka e Marion Lamb. 2010. Evolução em Quatro Dimensões. Companhia das Letras.

As plantas e os seus mil e um transcriptomas

Cientistas publicam o resultado do sequenciamento de mais de 1.000 transcriptomas de plantas de diferentes linhagens evolutivas. Mas e daí?

Nessa última semana, a revista Nature publicou o resultado de um esforço multinacional de sequenciamento do  transcriptoma de 1.124  espécies de algas e plantas terrestres. Essa iniciativa é parte do projeto 1000 Plant Genomes, também conhecido como 1KP, um amplo projeto dedicado à compreensão da história evolutiva das plantas. Esse artigo é, sem dúvida, o estudo sobre evolução das plantas (ou do grupo tecnicamente chamado de Viridiplantae) mais amplo já realizado, tanto em termos de amostragem quanto em termos da quantidade de dados analisada.

Mas, o que aprendemos com essa quantidade gigantesca de dados?

Nesse artigo, os cientistas do 1KP revisam as principais relações evolutivas entre algas e plantas terrestres, entre os principais grupos de gimnospermas, assim como sua relação com as angiospermas, e as relações evolutivas entre as principais linhagens de plantas com flores, a partir da comparação de mais de 400 genes extraídos dos milhares de transcriptomas analisados. Um resumo das relações entre as principais linhagens evolutivas está apresentado na Figura 1 abaixo.

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Figura 1 – As principais relações evolutivas entre as diversas linhagens de plantas, baseadas na análise de 410 genes extraídos dos vários transcriptomas analisados pelo 1KP. Em vermelho, o grupo das plantas com flores, o grupo de maior diversidade de espécies de plantas. As relações que já haviam sido anteriormente propostas ganharam mais robustez a partir do grande conjunto de dados analisados. (Fonte: Modificada da Fig. 2 da publicação do 1KP).

Curiosamente, e a despeito da quantidade gigantesca de dados analisados, os cientistas foram cautelosos ao apresentar os resultados das análises filogenéticas, pois em muitos dos casos as várias abordagens apresentaram resultados conflitantes, particularmente em relação a divergências entre genes nucleares e dos cloroplastos.

De maneira geral, muitas das relações apresentadas na Figura 1 – assim como muitas das suas incertezas – já eram anteriormente conhecidas pela comunidade científica. Por exemplo, uma das principais questões na evolução das plantas diz respeito à linhagem de algas mais proximamente relacionada às plantas terrestres. Dois cenários despontam como igualmente possíveis no presente estudo: (i) as plantas terrestres são mais relacionadas às algas Zygnematophyceae; ou (ii) as plantas terrestres são igualmente relacionadas às algas Zygnematophyceae e Coleochaetales. Ambas as linhagens, juntamente com outras linhagens de algas e plantas terrestres, compõem o grupo das Streptophyta. Desde pelo menos 2012 essas relações já haviam sido postuladas.

Um outro exemplo refere-se à relação entre as linhagens de briófitas (os musgos, hepáticas e antóceros), assim como à relação entre elas e a plantas vasculares, que não foram completamente resolvidas pelo estudo. Enquanto os genes de cloroplastos sugeriram que as linhagens de briófitas são mais relacionadas entre si e igualmente relacionadas às plantas vasculares, a análise de todos os dados em conjunto – incluindo genes nucleares – sugeriu que os musgos e as hepáticas são mais relacionados às plantas vasculares do que aos antóceros.

Os cientistas do 1KP foram capazes também de identificar 244 eventos de duplicação de genoma completo (do inglês whole genome duplication, WGD), 65 dos quais já haviam sido anteriormente identificados em projetos específicos de sequenciamento de genomas (Figura 2). Desses eventos de duplicação de genoma completo, o estudo identificou pelo menos um evento em cada uma das linhagens de plantas terrestres estudadas. Dentre as plantas terrestres, as samambaias apresentaram a maior frequência de duplicações de genoma, condizente com os elevados números de cromossomos encontrados nessas espécies de plantas. Ainda, diversos eventos de duplicação de genoma completo foram identificados nas linhagens de plantas com flores.  Em contraste ao observado nas plantas terrestres, a maioria das linhagens de algas estudadas não apresentou evidência de duplicações de genoma completo. Curiosamente, as Zygnematophyceae, um dos grupos de algas mais proximamente relacionado às plantas terrestres, exibiu a maior densidade de duplicações de genoma completo, dentre todas as linhagens de algas estudadas.

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Figura 2 – Estimativa do número de duplicações de genomas completos ao longo da evolução das plantas. Em vermelho, à esquerda, os eventos de duplicação de genoma completo na árvore filogenética dos principais grupos de plantas. À direita, o número médio de duplicações de genoma completo nas linhagens analisadas. (Fonte: Modificada da Fig. 4 da publicação do 1KP).

Apesar de duplicações de genoma completo serem eventos frequentes na evolução das plantas terrestres, as implicações desse fenômeno para a diversificação das linhagens de plantas ainda são desconhecidas. Os cientistas do 1KP foram cuidadosos em esclarecer que não foi observada uma correlação clara entre os eventos de duplicação de genoma completo e um aumento imediato no número de espécies pós-duplicação. Não sabemos também se há, de fato, uma correlação entre eventos de duplicação completa de genoma e o surgimento de características supostamente adaptativas nas diversas linhagens de plantas. Há mais de 20 anos, eventos de duplicações de genoma completo foram postulados como importantes processos envolvidos na origem de novidades evolutivas em diversas linhagens de plantas. A lógica por trás dessa ideia baseia-se no fato de que esses eventos são capazes de gerar um excedente de material genético, relativamente disponível e capaz de, através do acúmulo de mutações, originar novos genes ou novas famílias gênicas, resultando assim no surgimento de novas características. Um exemplo de tal correlação ocorre, por exemplo, na origem evolutiva das plantas com flores. Cientistas consideram que os dois eventos de duplicação de genoma completo que precederam a evolução das plantas com flores foram cruciais para o surgimento de novos genes envolvidos na regulação e no desenvolvimento de características específicas desse grupo.

Mas seriam essas descobertas novas?

O advento de novas tecnologias de sequenciamento de DNA tem proporcionado um avanço significativo nas descobertas das bases genéticas de diversos processos biológicos. Tem permitido também a geração de uma tremenda quantidade de dados que, muitas vezes, sem um arcabouço teórico claro, acabam por não servir a um propósito muito claro no desenvolvimento do conhecimento científico.  O 1KP é, na verdade, um guarda-chuva para diversos subprojetos, espalhados em laboratórios de todo o mundo, cada qual com interesses particulares em diferentes linhagens de plantas. Esses subprojetos já realizaram importantes contribuições para o entendimento de vários aspectos da evolução das plantas, como, por exemplo, o entendimento da comunicação entre cloroplasto e núcleo, da evolução de vias metabólicas de variados compostos secundários, da origem e evolução dos mecanismos de resposta à auxina (um dos principais hormônios em plantas), dentre outras contribuições. A lista de publicações associadas aos subprojetos do 1KP pode ser encontrada aqui. Mas, a publicação da análise dos mais de mil transcriptomas das plantas em si pouco trouxe de novidade para a comunidade científica. Talvez o maior benefício desse esforço esteja na disponibilização gratuita desses. Com perguntas mais focadas, assim como aquelas realizadas no âmbito dos subprojetos, cientistas possivelmente serão capazes de estudar as implicações dos eventos duplicações de genoma completo, tão prevalentes na história evolutiva das plantas terrestres e ainda tão misteriosos.

Curiosamente, pensar nos mais de mil transcriptomas do 1KP me remeteu aos famosos contos árabes “As Mil e Uma Noites”, talvez pelo fato de ambos tratarem de uma quantidade semelhante de coisas: enquanto os contos árabes narraram eventos de mil e uma noites entre o rei Xariar e sua esposa Xerazade, o 1KP sequenciou “mil e tantos” transcriptomas das mais variadas espécies de plantas.  “As Mil e Uma Noites” é o título dado a um conjunto de histórias de várias origens, incluindo o folclore árabe, persa e indiano.  Não há uma versão definitiva da obra, pois diferentes edições divergem no número e conjunto de contos incluídos. No entanto, o eixo principal de todas as versões está organizado em torno das diversas histórias narradas, mas nunca concluídas, por Xerazade, esposa do rei Xariar, no intuito de escapar à sua quase inevitável execução.

De forma semelhante, o 1KP é constituído por um conjunto de subprojetos, cada qual contando uma história particular da evolução de um determinado grupo de plantas. Porém, no caso de “As Mil e Uma Noites”, os contos isoladamente têm, talvez, menor importância do que o conjunto da obra: cada conto é parte de uma longa história, cujo resultado final permite que Xerazade, após mil e uma noites, escape do seu destino fatal. Já no caso do 1KP, o valor parece estar nas contribuições isoladas de cada subprojeto, mais do que no conjunto da obra, pois essa não trouxe nada de muito novo, mas sobretudo deu mais suporte ao que já sabíamos anteriormente. Talvez falte ao 1KP um fio condutor, tal qual o de “As Mil e Uma Noites”, capaz de gerar interesse suficiente para manter-se vivo a longo prazo e resolver de fato as principais questões da história evolutiva das plantas.

Ana Almeida

California State University East Bay (CSUEB)

 

Para saber mais:

Carpenter E.J. et al. 2019. Access to RNA-sequencing data from 1,173 plant species: The 1000 Plant transcriptomes initiative (1KP). GigaScience 8: giz126.

Morris, J.L. et al. The timescale of early plant evolution. 2018. PNAS, 115: E2274-E2283.

Ruhfel, B.R. et al. 2014. From algae to angiosperms–inferring the phylogeny of green plants (Viridiplantae) from 360 plastid genomes. BMC Evolutionary Biology, 14: 23.

Soltis, P.S.; Folk, R.A.; Soltis, D.E. 2019. Darwin Review: angiosperm phylogeny and evolutionary radiations. Proc. R. Soc. B, 286: 0190099.

Soltis, P.S. et al. 2015. Polyploidy and genome evolution in plants. Current Opinion in Genetics & Development, 35: 119-125.

 

A mariposa precede a flor

Estudo filogenético mostra que os primeiros lepidópteros (borboletas e mariposas) não eram polinizadores de flores, como a maioria das espécies atuais.

As borboletas e mariposas ocupam um lugar especial na biologia evolutiva. Belas e efêmeras, polinizadoras e herbívoras, migratórias e cosmopolitas, elas serviram de modelos para diversos estudos que hoje ilustram os livros didáticos. Um trabalho publicado esta semana na revista PNAS descreve quando cada grupo de lepidóptero se originou e convida a repensar alguns desses modelos. Continue Lendo “A mariposa precede a flor”

Eu prefiro ser essa metamorfose ambulante

Em 1835, Charles Darwin, em sua histórica viagem a bordo do HMS Beagle, visitou o Chile, onde conheceu um naturalista alemão chamado Renous. Renous havia sido preso dois ou três anos antes por heresia. A prisão aconteceu quando as pessoas do povoado de San Fernando descobriram que ele transformava, “por bruxaria”, lagartas em borboletas. O conhecimento sobre a metamorfose dos insetos ainda não havia chegado aos cidadãos de bem de San Fernando, apesar de ser estudado já há mais de 2000 anos! O filósofo grego Aristóteles tinha um grande interesse na metamorfose completa dos insetos, pois acreditava que a transformação radical de uma simples larva em um inseto adulto altamente complexo oferecia uma oportunidade de testar suas ideias sobre reprodução animal e desenvolvimento embrionário. Ele acreditava que a metamorfose e o mistério da geração espontânea de vida estavam ligados. Para Aristóteles, explicar a metamorfose era uma oportunidade para explicar a origem da vida a partir de material não-vivo.

A grande maioria das espécies do subfilo Hexapoda (artrópodes com três pares de pernas) passa por algum tipo de metamorfose (Figura 1). A extensão das mudanças pelas quais os insetos passam durante seu desenvolvimento é usada para classificá-los em três categorias. Os ametábolos, como as traças dos livros, sofrem pouca ou nenhuma metamorfose. Quando nascem de ovos, eles já se parecem com adultos, ainda que pequenos, e simplesmente crescem fazendo uma série de mudas pelas quais saem de seus exoesqueletos pequenos, crescem e produzem um novo exoesqueleto, maior. Hemimetábolos são os insetos de metamorfose incompleta, como baratas, gafanhotos, percevejos e libélulas. Eles eclodem como ninfas –versões em miniatura de suas formas adultas– e à medida que crescem gradualmente desenvolvem asas e genitais. Por fim, os holometábolos são os insetos com metamorfose completa, como besouros, moscas, borboletas, mariposas e abelhas, que eclodem como larvas entram em um estágio de pupa inativo e finalmente emergem como adultos, que não se parecem com as larvas. Durante o estágio de pupa, órgãos e tecidos são extensamente remodelados e, em alguns casos, completamente reconstruídos. O resultado é uma mudança drástica na morfologia, na fisiologia e no comportamento de um inseto.

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Figura 1. Árvore filogenética que mostra a relação entre ordens do subfilo Hexapoda e a classificação dos insetos de acordo com a extensão da mudança que ocorre durante seu desenvolvimento (modificado de Cheong et al. 2015). 

Durante sua evolução, os insetos apresentaram várias estratégias de história de vida, algumas das quais persistem nas ordens atuais. Os primeiros insetos não sofriam metamorfose. Eles nasciam dos ovos essencialmente como adultos em miniatura. Hoje, poucos insetos são ametábolos. Com a evolução das asas e do voo, o adulto passou a ser o estágio terminal sem nenhuma muda, e surgiu o estágio imaturo, denominado ninfa, que não possuía asas e órgãos genitais (hemimetábolos). Embora as ninfas geralmente se assemelhem ao adulto, a diferença entre os dois estágios pode ser bastante dramática, como visto na transição da ninfa aquática para o adulto aéreo nas libélulas. Cerca de 350 milhões de anos atrás, no período Cambriano, alguns insetos mudaram sua forma de amadurecer, chegando a ter mudanças extremas durante o desenvolvimento, com um estágio larval que nada se parece com o adulto. A observação de grupos com diferenças relativamente pequenas entre larvas, pupas e adultos, como os insetos da ordem Raphidioptera (Figura 2), facilita o entendimento da evolução da metamorfose como um processo contínuo, em vez de uma transformação abrupta. As larvas desses insetos não diferem consideravelmente dos imaturos de hemimetábolos e uma muda converte sua larva em pupa móvel com asas externas e mandíbulas e pernas livres. Na última muda, o adulto emerge.

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Figura 2. Metamorfose em Raphidioptera, um holometábolo basal. (a) Um ínstar larval tardio (possivelmente final). (b) Uma pupa macho do instar intermediário, vistas lateral (esquerda) e ventro-lateral (direita). (c) macho adulto. Barras de escala, 5 mm. (Jindra. 2019).

Há duas hipóteses para explicar a evolução da metamorfose completa (Figura 3). Na primeira, a pupa é considerada uma versão modificada do último ínstar larval (hipótese 1). A favor dessa hipótese está a observação de que estágios de repouso em forma de pupa não são exclusivos de holometábolos, pois evoluíram independentemente em alguns hemimetábolos. Na segunda (hipótese 2), haveria em insetos hemimetábolos um estágio embrionário críptico, a pró-ninfa, da qual evoluiu a larva dos holometábolos. O estágio larval de vida livre, capaz de se alimentar, tornou-se dedicado ao crescimento e os estádios da ninfa dos hemimetábolos foram reduzidos a um único estágio incapaz de se alimentar, a pupa, que proporcionava a transição para o adulto. Um experimento interessante foi o tratamento experimental de pró-ninfas com um hormônio inibidor da metamorfose, o hormônio juvenil: ele induz a diferenciação tecidual em pró-ninfas, imitando os processos que ocorreram durante a evolução da larva. Uma diferença importante entre as duas hipóteses é que na hipótese 1 pressupõe-se que a evolução da larva antecedeu o surgimento da pupa (que é, portanto, uma larva modificada), e os ínstares larvais anteriores são considerados homólogos à ninfa dos hemimetábolos. De acordo com hipótese 2, o estágio larval, por sua vez, evoluiu da pró-ninfa embrionária. O assunto está longe de ser resolvido.

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Figura 3. Hipóteses alternativas para relações evolutivas entre os estágios dos holometábolos e os de um ancestral hipotético hemimetábolo. As caixas verdes à direita marcam os estágios embrionários sucessivos (E1, E2). Esquerda: hipótese 1, na qual a larva eclode em um estágio correspondente a E2, que seria o pró-ninfa de hemimetábolos. Todos os ínstares larvais de holometábolos (amarelo) seriam equivalentes à pró-ninfa embrionária (PN), enquanto todos os ínstares juvenis de hemimetábolos equivaleriam à pupa (laranja). Direita: hipótese 2, na qual larvas de hemi e holometabólos eclodiriam ambas após E2. A pupa seria uma larva de hemimetábolo modificada em estágio tardio (modificado de Jindra. 2019).

Também podemos nos perguntar se haveria algum ganho adaptativo da metamorfose completa. A metamorfose foi tão bem-sucedida que, hoje, mais de 80% das espécies de insetos, possivelmente representando cerca de 60% de todas as espécies de animais do planeta, passam por uma metamorfose completa. De fato, a metamorfose permite que imaturos e adultos se alimentem de diferentes recursos. Darwin destaca, em “A origem das espécies”, que diferentes estágios podem estar diferencialmente adaptados a nichos particulares. Por exemplo, enquanto as lagartas estão ocupadas devorando folhas, completamente desinteressadas na reprodução, as borboletas voam de flor em flor em busca de néctar e parceiros. Os adultos das moscas varejeiras, assim como as borboletas, alimentam-se de néctar, mas suas larvas se desenvolvem em matéria orgânica em decomposição ou até mesmo de tecidos de hospedeiro vivo, como vimos em dois textos aqui no blog (sobre entomologia forense e terapia larval). Adultos e larvas não competiriam pelos mesmos recursos. Essa explicação, no entanto, não é facilmente estendida para entender a evolução de um estágio adicional de pupa, um estágio imóvel e puramente de desenvolvimento. Uma outra hipótese levantada é que a metamorfose completa seja uma adaptação que permite dissociar o crescimento (no estágio de larva) e a diferenciação (no estágio de pupa). O principal benefício da metamorfose completa seria, assim, a dissociação entre crescimento rápido na larva e diferenciação dos tecidos adultos nas pupas, facilitando a exploração de recursos alimentares efêmeros pelas larvas. A maioria das espécies precisa atingir um peso crítico antes da transição para a maturidade. Com as rápidas taxas de crescimento das larvas, o peso crítico seria atingido em uma idade menor, o que seria um traço adaptativo. Alternativamente, dissociar crescimento e diferenciação pode ser benéfico em situações de intensa competição por recursos efêmeros.

Talvez, a metamorfose tenha ajudado os insetos a conquistarem diversos ambientes e contribuído para sua resiliência. Com mais de um milhão de espécies descritas e uma história de mais de 3,5 bilhões de anos, os insetos continuarão passando por seus estágios de ovo, larva, pupa e adulto, mesmo quando as condições climáticas forem inviáveis para animais como os vertebrados.

Tatiana Teixeira Torres (USP)

 

Para saber mais:

Uma edição especial do periódico Philosophical Transactions of the Royal Society B (agosto de 2019), trouxe uma série de discussões sobre metamorfose dos insetos:

Este artigo apresenta uma introdução à edição especial, mostrando os destaques apresentados nos demais artigos da edição.

Os autores apresentam dados de desenvolvimento, genéticos e endócrinos de diversos grupos de insetos para discutir hipóteses sobre a evolução da metamorfose de insetos. Eles sugerem que o desenvolvimento de holometábolos nos estágios larva-pupa-adulto seja equivalente ao de pró-ninfa>ninfa>adulto de insetos hemimetábolos, a hipótese 1 descrita no texto.

Neste artigo, o autor descreve claramente as duas hipóteses propostas para explicar a evolução da metamorfose. Mostra também descobertas sobre a sinalização por hormônio como um suporte à hipótese 2, na qual a pupa teria evoluído de um estágio pré-adulto final.

Glória a Darwin nas alturas

Gostaria de falar hoje para aqueles que abraçam a ciência, aqueles que entendem que a ciência é fonte de crescimento econômico. Gostaria de falar para aqueles mais exigentes, que raciocinam em seu dia a dia, que buscam fundamento em fatos, experimentos, na história, na análise criteriosa. Isso inclui todas as ciências humanas, exatas e biológicas, toda a filosofia e a epistemologia, e todas as pessoas instruídas e de bom senso: é muita gente. Quero falar com pessoas razoáveis e inteligentes, porque não quero aqui ficar defendendo o óbvio, não quero ter que me postar a defender Darwin quase dois séculos depois de ele ter convencido a humanidade de que a vida é uma grande árvore de parentescos. Quero sim é honrar Darwin, e nada melhor para honrá-lo que desafiá-lo permanentemente, pois é assim que a ciência funciona.

O pilar central da teoria evolutiva é a seleção natural. Spencer cunhou a expressão “a sobrevivência do mais forte”, adotada por Darwin. Muitos esquecem, no entanto, que Spencer e Darwin tinham visões distintas sobre o significado de seleção natural. Para Darwin, a seleção natural é principalmente um processo que atua lentamente através de gerações sucessivas. Para que esta seleção natural darwiniana funcione, deve haver uma população de indivíduos que variem entre si com relação a uma característica (indivíduos com miopia ao lado de indivíduos com hipermetropia), devem existir mutações aleatórias nesta característica (olhos mutantes com astigmatismo ou visão normal), e deve haver herança desta característica (filhos devem herdar dos pais tais características da visão). Assim, as características mais aptas (os melhores olhos) vão se fixando por seleção natural, que vai gradualmente criando as adaptações a partir de uma massa de variações inicialmente amorfa, como um artista que cria da pedra amorfa as mais perfeitas esculturas. Ao focar na capacidade criativa da seleção natural, muitos darwinistas insistiam que características isoladas, como um olho, uma asa, ou uma garra, evoluiriam cada uma delas para um funcionamento perfeito: para uma melhor visão, para um voo ou uma captura cada vez mais eficazes. O que evolui nesta perspectiva são as partes do corpo. Para entender isso melhor, imagine cada parte do corpo como uma das cartas de um baralho, algumas mais rotas, outras riscadas, outras ainda em perfeito estado. Um indivíduo é um baralho completo, e há muitos indivíduos formando uma população de baralhos. Quando um indivíduo se reproduz, seu filho é uma mistura do pai e da mãe: é como se gerássemos um novo baralho (o filho), escolhendo dentre as cartas do baralho pai e do baralho mãe, só que o filho pode também conter cartas novas (mutações), que diferem das de seus pais. Como todos da população se reproduzem normalmente, temos um grande embaralhamento acontecendo a cada geração, e a seleção natural vai escolhendo, geração após geração, sempre as partes do corpo (cartas) que melhor desempenham sua função. Assim, como as melhores mutações (as melhores cartas) favorecem a sobrevivência, ao final de sucessivos embaralhamentos as características serão perfeitas: não haverá mais cartas rotas ou marcadas na população.

Já para Spencer, é o indivíduo, e não uma população amorfa, que é o foco da seleção. Se eu digo que me adaptei a uma nova situação, estou usando a palavra adaptação da forma que Spencer a usava. Ao invés de focar, como muitos darwinistas da síntese moderna, em características isoladas, como um olho, uma asa, ou uma garra, Spencer acreditava que a integração entre as várias partes de um organismo era o principal desafio para a sobrevivência. Para continuar na metáfora do baralho, podemos dizer que para Spencer o fundamental não é ter cartas perfeitas sem marcas ou riscos: o mais importante é termos uma boa cartada, é termos na mão o zap e o sete de copas (para os truqueiros), ou uma quadra de ases (para quem joga pôquer), ou uma sequência de ás a rei (para quem gosta de buraco). A qualidade de cada carta (cada parte do corpo) é menos relevante, pois é o conjunto (a quadra de ases, mesmo que o ás de copas esteja meio riscado) que dirá se o indivíduo será o mais apto (vencerá) na luta pela sobrevivência. Para Spencer, a seleção natural escolhe as melhores cartadas, não as melhores cartas: os melhores indivíduos, não os melhores caracteres.

Estas diferentes concepções de seleção natural foram exploradas em texto recente por David Depew, que mostra que Darwin inclusive se arrepende, em cartas, por não ter dado o devido valor a esta visão de Spencer que coloca o indivíduo, e não apenas a população, no foco do processo evolutivo. Estaria Depew dizendo então que o indivíduo evolui? Não, nada disso. O que evolui é a espécie: o ponto de Depew é que o indivíduo pode ser ativo, pode se ajustar ao ambiente, pode mudar o ambiente. O indivíduo não é apenas selecionado, ele seleciona, ele tem um papel no processo evolutivo, pois ele cria através de suas atividades o material sobre o qual a seleção natural poderá trabalhar. Este ponto é fundamental. Para que a seleção natural seja a força criativa (a artista) do processo evolutivo, as mutações, as novas variações, devem ser aleatórias. Se as mutações são aleatórias, burras, se os variantes atiram para todos os lados e portanto não visam atingir alvo algum, não visam resolver o problema biológico (enxergar melhor, capturar melhor, etc.), e se mesmo sendo assim aleatórias as variações, após inúmeras gerações os sobreviventes acertam o alvo sistematicamente, ou seja, após inúmeras gerações uma solução otimizada para o problema surgiu (olhos que evoluíram para enxergar melhor), repito, se os indivíduos não sabem o que fazem mas ao final da seleção natural todos acertam a resposta, a força criadora não está nos indivíduos, e sim na própria seleção natural, que seria de fato a criadora das adaptações, a artífice deste processo evolutivo. Agora, se os variantes não são aleatórios, se os variantes já estão ativamente resolvendo os problemas biológicos novos da melhor maneira possível (estão todos já de cara tentando acertar o alvo), então não é a seleção natural que está criando as soluções, pois os próprios indivíduos que já estão adaptados. Neste caso são os indivíduos que criam as soluções: seja por tentativa e erro, seja por aprendizagem social, os indivíduos encontram boas soluções para o problema adaptativo, e são sobre soluções já razoáveis que a seleção natural vai finalmente trabalhar.

Sei que muitos biólogos vão querer brigar comigo. Poxa, deu tanto trabalho fazer as pessoas entenderem que a seleção natural é a força criadora da evolução, que não há nenhum outro criador inteligente, e vem você agora querer, literalmente, embaralhar novamente as ideias? Entendo perfeitamente esta preocupação. Entendo, curto, e compartilho. Mas … a evolução precisa evoluir. As pessoas instruídas já são capazes de entender que pode haver criação sem um criador divino. A biologia venceu esta batalha, apesar de haver bebês chorões esperneando ainda por aí. Como disse no início, não estou escrevendo aqui para pessoas que defendem absurdos como a terra plana, o negacionismo do clima, o desígnio inteligente, a leitura direta (“sem interpretação”) das escrituras sagradas, ou seja, não estou buscando falar com gente que nega a ciência no facebook pela manhã, e pela tarde vai à sua consulta médica, para resolver cientificamente seus problemas de saúde. Estou me dirigindo aqui a pessoas que entenderam a revolução que aconteceu lá atrás no século XVII, gente que sabe que só lançamos foguetes e manipulamos genes graças às ciências (humanas, exatas, biológicas, todas elas). A estas pessoas sensatas pergunto: como fazer a biologia avançar?

Acho que os evolucionistas precisam abandonar a metáfora da chave e da fechadura. Explico. Frequentemente, ao explicar seleção natural, dizemos que o ambiente é uma fechadura, e os organismos vão lentamente evoluindo até encontrarem a chave que abre a porta e resolve aquele problema biológico específico. A adaptação (a carta no baralho, na metáfora explorada acima) seria uma chave que lentamente evolui para abrir a fechadura (p.ex., capturar o alimento). Falamos isso, porque entendemos que existe uma chave ideal para abrir aquela fechadura. No entanto, na natureza, chave e fechadura se co-determinam. As propriedades do ambiente estão conectadas às propriedades dos organismos que nele vivem primeiramente em um sentido bem direto, dado que os organismos constróem ou modificam seu próprio ambiente seletivo. Em um sentido mais refinado, sabemos que não compartilhamos todos um mesmo ambiente efetivo. Cada espécie animal vive em um bolha perceptual, e realça do ambiente algumas propriedades. Se cada espécie vive em um ambiente efetivo diferente, qual é este ambiente externo que está selecionando todas as espécies? Se são os organismos que criam inteligentemente seu ambiente seletivo, onde está esse ambiente externo aos organismos, onde está esta fechadura que não se molda, estas pressões seletivas que não são selecionadas? As relações entre organismo e ambiente precisam ser reformuladas, e quando encontrarmos uma formulação adequada para o entrecruzamento entre ontogenia e evolução, entre aprendizagem e pressão seletiva, a ideia atual de seleção natural estará ultrapassada: mas ainda assim permaneceremos todos evolucionistas.

Hilton Japyassú (UFBA)

Para saber mais:

Depew, DJ (2017). Natural selection, adaptation, and the recovery of development (pp.37-67). In: Huneman, P. & Walsh, DM. (2017). Challenging the modern synthesis: adaptation, development, and inheritance. Oxford: Oxford University Press.

Pocheville, A. & Danchin, É. (2017). Genetic assimilation and the paradox of blind variation (pp. 111-136). In: Huneman, P. & Walsh, DM. (2017). Challenging the modern synthesis: adaptation, development, and inheritance. Oxford: Oxford University Press.

Love, AC. (2017). Evo-devo and the structure(s) of evolutionary theory (pp. 159-187). In: Huneman, P. & Walsh, DM. (2017). Challenging the modern synthesis: adaptation, development, and inheritance. Oxford: Oxford University Press.

Imagem produzida por ocasião do aniversário de 135 anos da morte de Charles Darwin.

As duas origens do sistema nervoso

O movimento dos animais depende de células musculares conectadas por tendões ao esqueleto, ou pele, e de neurônios que as coordenam através de impulsos elétricos. Esses dois tipos celulares permitem toda a variedade de comportamentos que reconhecemos como tipicamente animais, desde rastejar a escrever estas linhas. Para a surpresa dos zoólogos, trabalhos recentes indicam que neurônios e células musculares evoluíram duas vezes, independentemente. Continue Lendo “As duas origens do sistema nervoso”

Um verdadeiro ping-pong viral

Cientistas descrevem o adenovírus HAdV-B76, com capacidade sem precedentes de “pular” de uma espécie de primata para outra, incluindo a nossa.

Desde a sua descoberta no final do século XIX, os vírus provocaram intenso debate a respeito da sua classificação: afinal, os vírus são entidades vivas? Até hoje, cientistas se dividem na defesa de argumentos a favor ou contra a classificação dos vírus como entidades vivas, mas todos parecem concordar que, independente do seu ‘status’, os vírus são entidades fascinantes. Inertes fora da célula, uma vez dentro dela os vírus são capazes de cooptar o metabolismo celular e produzir milhares de novas partículas virais em poucas horas.  

Vírus são extremamente pequenos  e estão, em geral, abaixo da capacidade de resolução do microscópico óptico. A despeito do seu tamanho minúsculo, são capazes de infectar organismos de todos os Domínios da vida (Archaea, Eubacteria e Eukaria), desde bactérias até seres humanos (Figura 2), e são causadores das mais diversas doenças em seus hospedeiros. Apesar de já termos conhecimento da existência de vírus gigantes de estrutura mais complexa, a estrutura viral é, em geral, simples: os vírus são compostos por material genético (DNA ou RNA) envolto por uma cápsula de proteínas, o capsídeo viral. Além disso, em muitos vírus o capsídeo é envolto por um envelope formado por uma bicamada lipídica derivada da célula hospedeira.

Figura 2. Bacteriófago, primeiro virus descrito, no início do século XX, por Federik Twort (1915) e Félix D’Herelle (1917). Os bacteriófagos, ou simplesmente fagos, são virus que infectam exclusivamente bactérias. (Fonte: Hans-Wolfgang Ackermann, Wikipedia. [CC BY 2.5.] )

Quando falamos de vírus, no entanto, não estamos falando de um grupo homogêneo de entidades. Em 2018, o Comitê Internacional de Taxonomia de Vírus (ICTV) reconheceu 4.958 espécies de vírus, organizadas em 143 Famílias e 14 Ordens, apesar de estimativas do números de espécies virais chegar a quase 200.000 só nos oceanos. Apesar da existência de uma multiplicidade de classificações, uma das mais largamente utilizadas é a Classificação de Baltimore, inicialmente proposta em 1971, com base no genoma e no modo de replicação do DNA viral. Esse sistema agrupa os vírus em sete classes, I a VII, conforme a Figura 3.

Figura 3. Classificação de Baltimore. As sete classes (I-VII), propostas por David Baltimore, levam em consideração o material genético viral assim como o seu modo de replicação. (Fonte: Thomas Splettstoesser, Wikipedia/www.scistyle.com, [CC BY-SA 3.0]).

Os vírus adentram a célula hospedeira por meio do reconhecimento de, e acoplamento a, receptores na superfície celular.  Assim, um dos mecanismos propostos para a capacidade dos vírus em “pular” de uma linhagem de hospedeiro para outra baseia-se no grau de conservação desses receptores celulares ao longo da evolução. Quanto mais conservados os receptores, maiores as chances de um vírus “saltar” de uma linhagem a outra. Sabemos, por exemplo, que dos 219 vírus capazes de infectar humanos, mais de um-terço é também capaz de infectar hospedeiros não-humanos, principalmente outras espécies de mamíferos e aves. Além disso, muitos vírus exclusivos de seres humanos tiveram origens em outras espécies de mamíferos ou aves.

Um exemplo relativamente recente de infecção entre linhagens é o Vírus da Imunodeficiência Humana (HIV), causador da Síndrome da Imunodeficiência Humana Adquirida (AIDS). Até hoje, mais de quarenta espécies de primatas são susceptíveis ao Vírus da Imunodeficiência Símea (SIV), considerado precursor em macacos, do HIV. Humanos são hospedeiros de dois tipos principais de HIV, o HIV-1 e o HIV-2. O HIV-1 é geralmente agrupado em quatro linhagens, M, N, O e P, sendo cada uma o resultado de um evento independente de infecção trans-específica de chimpanzés para o homem. Dentre as linhagens de HIV-1, o grupo M é, sem sobra de dúvidas, o mais prevalente, infectando milhões de pessoas em todo o mundo. Por sua vez, o HIV-2, desde a sua descoberta, manteve-se restrito ao Oeste da África. Mais brando em suas manifestações clínicas, e dificilmente resultando em AIDS, o HIV-2 produz quadro semelhante ao HIV-1 em pacientes susceptíveis. O HIV-2 tem sido agrupado em, pelo menos, oito linhagens de A a H, cada uma representando um evento independente de infecção trans-específica do Cercobeus atys para o homem.

Essa semana, um artigo publicado no Journal of Virology descreveu um fato surpreendente: a sequência do genoma de um adenovírus, patogênico ao homem, apresentou sinais de infecção trans-específica, tanto em humanos como também em chimpanzés e bonobos. Adenovírus são vírus de genoma de DNA de fita dupla (dsDNA), não envelopados, incluídos na Classe I (Figura 3). Os mais de 50 sorotipos já identificados, classificados de A a G, são responsáveis por diversas doenças em humanos e outros mamíferos, incluindo infecções do trato gastrointestinal, conjuntivite, assim como infecções do trato respiratório e até infecções de múltiplos órgãos em pacientes com sistema imune enfraquecido.

O adenovírus, descrito no artigo em questão, se trata do tipo HAdV-B76, associado a um caso de óbito por infecção respiratória em 1965 e apresentando genoma quase idêntico a dois outros adenovírus símios, recentemente isolados em chimpanzé (SAdV-B35.1) e bonobo (SAdV-B35.2). Análise detalhada do genoma do HAdV-B76 sugeriu também que se trata de um vírus recombinante, ou seja, é o resultado da união de dois outros tipos de vírus símios, o SAdV-B16, e o SAdV-B21 (Figura 4).

Figura 4. Árvore filogenética com base na sequência completa do genoma de diversos adenovírus. Os principais tipos de adenovirus humanos  e símios estão identificados e sua posição filogenética ressaltada por meio das diferentes cores. A seta Vermelha aponta para a posição do HAdV-B76 e a sua próxima relação aos adenovírus símios SAdV-B35.1 e 35.2. (Fonte: Modificado de Dehghan et al. 2019).

Esses achados apontam para ao menos dois mecanismos de evolução viral: a recombinação e a infecção trans-específica. No caso específico do HAdV-B76, os dados sugerem que a evolução desse vírus é pontuada pelos dois mecanismos. Além disso, a origem do HAdV-B76 parece resultar de um verdadeiro “ping-pong viral”: não apenas resultante de múltiplos eventos de zoonose, quando os adenovírus símios foram capazes de cruzar a barreira específica e infectar humanos, como de antroponose, quando os adenovírus humanos foram capazes de infectar símios. Os autores sugerem que esse “ping-pong viral” pode ser um novo mecanismo de evolução viral, potencialmente resultando na origem de novos tipos virais, com potencial de causar doenças em humanos.

Assim como no ping-pong, a rapidez com que a bola vai de um lado a outro e a destreza dos jogadores em responder prontamente aos ataques do oponente parecem determinar o ganhador, e a semelhança dos adenovírus a uma bolinha de ping-pong (Figura 1) parece quase uma brincadeira de mal-gosto. No caso do HAdV-B76, a capacidade sem precedentes de saltar, de uma linhagem de primatas a outra, tão rapidamente, parece ser a chave do sucesso evolutivo desses vírus. Ainda é cedo para saber se haverão vencedores nessa partida, mas uma coisa surpreende: a agilidade desses vírus é algo novo para nós. Conseguiremos um contra-ataque à altura? Fica a questão.

Ana Almeida

California State University East Bay (CSUEB)

Para saber mais:

Davison AJ, Benko M, Harrach B. 2003. Genetic content and evolution of adenoviruses. Journal of General Virology 84: 2895-2908.

El-Hani CN. 2000. O que é vida? Para entender a biologia do século XXI. Relume Dumara.

Koonin EV, Dolja VV, Krupovic M. 2015. Origins and evolution of viruses of eukaryotes: The ultimate modularity. Virology 479: 2-25.

Wollhouse M, Scott F, Hudson Z, Howey R, Chase-Topping M. 2012. Human viruses: discovery and emergence. Phil Trans Royal Soc B 367: 2864-2871.

Figura 1. Micrografia eletrônica de transmissão de um adenovírus. (Fonte:  William Gary Jr., Wikipedia [Domínio Público]).