Na minha graduação em Biologia, trabalhei por três anos num projeto que envolvia a enzima luciferase, que tem papel essencial no fenômeno de emissão de luz fria e visível por organismos vivos, ou seja, na bioluminescência. Neste projeto, fui orientado pela profa. Maria de Fátima Dias Costa e pelo Prof. Roberto Meyer, em anos felizes no Laboratório de Imunologia e Biologia Molecular, no Instituto de Ciências da Saúde/UFBA. A proposta era usar quimioluminescência e bioluminescência num kit diagnóstico para doença de Chagas. A razão pela qual eu entrei no projeto, como estudante de iniciação científica, esteve ligada, contudo, a uma fascinação com vagalumes que vinha da minha infância. Nos anos 1970 e 1980, vagalumes eram muito comuns em Salvador. Infelizmente, nunca mais os vi na cidade.
Minha experiência direta com vagalumes foi pequena na graduação. Um evento notável, até hoje em minha lembrança, foi uma ida à mata atlântica com Vadim Viviani, até hoje investigador dedicado aos sistemas bioluminescentes, para vermos os assombrosos “trenzinhos” (em inglês, railroad worms. Vejam este filme no YouTube), larvas de vagalumes do gênero Phrixotrix que acendem uma luz vermelha na cabeça e luzes verdes ao longo dos segmentos do corpo.
Posteriormente, segui pelas áreas de filosofia da biologia e pesquisa em educação científica, e por mais de 15 anos nunca mais me aproximei dos vagalumes como tema de pesquisa. Mas numa dessas conversas de corredor que são das coisas mais importantes num encontro científico, falei com o semioticista dinamarquês Frederik Stjernfelt sobre um notável caso de engodo na comunicação animal, aquele dos vagalumes alcunhados por James E. Lloyd de “fêmeas fatais”, do qual trataremos aqui. O interesse de Frederik pelo caso se somou ao interesse de João Queiroz, outro especialista em semiótica que era então pós-doutorando em meu laboratório (e é hoje professor na UFJF). Desta confluência de interesses, emergiu um artigo analisando o caso destes vagalumes em termos semióticos.
Anos se passaram e, embora eu e João tenhamos falado muito em voltar a escrever sobre comunicação simbólica em animais, outros afazeres sistematicamente nos distanciaram dessa empreitada. Há alguns meses, contudo, aceitei – talvez, num momento de profunda insensatez – o convite de Hilton Japyassú (também autor de Darwinianas) para fazer uma das palestras plenárias no XXXV Encontro Nacional de Etologia, que ocorrerá essa semana aqui em Salvador. O tema: comunicação simbólica em animais não-humanos, sugerido por Hilton a partir das postagens que escrevi aqui no Darwinianas sobre o assunto (a última pode ser acessada aqui). Ter aceitado insensatamente o convite me fez mergulhar nesta última semana numa tentativa de escrever, enfim, a primeira versão de um artigo planejado com João Queiroz, o que, desde um lado afetivo que muitas vezes fica oculto na ciência, me deixa muito satisfeito. Mergulhado que estou nesse artigo, não poderia se não escrever sobre o tema aqui no blog.
Vagalumes fêmeas fatais
Este é um caso fascinante de engodo através da comunicação, descrito pelo entomologista da Universidade da Flórida James Lloyd nas relações predador-presa entre fêmeas de várias espécies de vagalumes do gênero Photuris e fêmeas de várias espécies de vagalumes dos gêneros Photinus, Photuris, Pyractonema e Robopus. As fêmeas de Photuris foram denominadas por Lloyd “fêmeas fatais” porque se especializaram em atrair os machos das espécies que predam através de mimetismo dos sinais bioluminescentes usados em seus processos reprodutivos. Este mimetismo agressivo se tornou um fator de central importância na evolução tanto das presas quanto dos predadores, levando a relações coevolutivas de diferentes espécies de vagalumes, que conformaram um notável sistema de comportamentos de sinalização de engodo e de defesa contra o engodo.
Cada espécie de vagalume possui um código ou uma assinatura de sinalização específica, incluindo um padrão bioluminescente dos machos e um padrão de resposta das fêmeas. São diversos os parâmetros que variam entre os padrões das diferentes espécies: duração do flash, número de flashes, distribuição temporal dos flashes num padrão de sinalização etc.
Numa sequência típica de comunicação sexual, um macho emite flashes em voo que podem ser respondidos por uma fêmea pousada. A competição entre os machos para encontrar uma parceira é muito intensa. Como mostram os dados obtidos por James Lloyd em sua vida de “perseguição aos vagalumes”, enquanto um macho de Photinus leva mais de sete dias em média para encontrar uma parceira, uma fêmea necessita de menos de seis minutos para atrair um macho, cruzar e se dedicar à postura de seus ovos. Em seus estudos de campo, Lloyd também observou, contudo, que os machos recebiam respostas não somente de fêmeas de Photinus, mas também de fêmeas do gênero Photuris, que tentavam atrai-los para se alimentarem deles, mimetizando os sinais reprodutivos de fêmeas de Photinus. Os machos de Photinus que sucumbiam à atração iam em busca de sexo mas acabavam encontrando a morte.
Vagalumes do gênero Photuris exibem um comportamento de sinalização luminosa muito complexo. As fêmeas exibem este comportamento em muitas outras situações além da corte e da reprodução. Elas usam a bioluminescência quando decolam e pousam, quando se deslocam pelo chão colocando ovos, quando atacam outro vagalume em voo. Sua capacidade de capturar presas por meio de engodo guarda muita relação com a complexidade de seu comportamento de sinalização. Várias manobras táticas são combinadas com seu mimetismo de sinalização agressiva. Por exemplo, elas usam ataques aéreos para aumentar sua taxa de sucesso, especialmente quando machos se aproximam de maneira hesitante. Quando um macho é atraído e começa a se aproximar, as fêmeas de Photuris se movem para galhos mais baixos da planta onde estão pousadas, para ficarem mais ocultas, e começam a responder com menor frequência e com flashes mais fracos. Isso mostra que, embora consigam mimetizar bem a sinalização de suas presas, para ter sucesso é necessário tornar mais difícil que os machos percebam o engodo.
Fêmeas de Photuris de muitas espécies mimetizam e predam mais de uma espécie de vagalume, mostrando-se capazes de usar repertórios variados de sinais. Estudos experimentais indicaram, além disso, que elas são capazes de responder corretamente aos padrões de sinalização das diferentes espécies e podem inclusive ajustar seus sinais durante um processo de atração. Se um macho hesita e começa a se retirar, uma fêmea de Photuris pode alterar o atraso temporal, a duração ou a intensidade dos flashes, numa tentativa de manter a atração. Isso sugere que seu mimetismo é plástico o suficiente para ser aprimorado por tentativa e erro. A título de exemplo, fêmeas de Photuris versicolor são capazes de mimetizar sinais de quatro espécies e podem ajustar suas respostas de acordo com o macho presente em cada ocasião.
Machos de Photuris, por sua vez, usam múltiplos padrões de sinalização ao buscar parceiras, inclusive trocando de padrão enquanto fazem a corte, em pleno voo. Machos de Photuris lucicrescens, por exemplo, exibem dois padrões, um flash conspícuo em crescendo, bem característico, e um flash curto e brilhante, usualmente emitido quando estão voando no topo das árvores. James Lloyd propôs uma hipótese de mimetismo por machos de vagalumes para explicar por que machos de Photuris exibem mais de um padrão de sinalização. Ele partiu da observação de que havia uma correspondência entre os sinais de machos de Photuris e de outras duas espécies de vagalumes do gênero Pyractonema que são predadas pelas fêmeas por meio de engodo. Sua hipótese afirma que os machos mimetizam sinalizações de outras espécies como uma tática para localizar parceiras, em meio à intensa competição com outros machos. Eles mimetizam as presas das fêmeas de suas espécies para encontrar uma delas que esteja caçando. Este é um caso muito interessante de um organismo realizando mimetismo para tirar proveito de outro organismo que também realiza mimetismo.
Por fim, vale considerar a ‘corrida armamentista’ evolutiva que teve lugar ao longo da evolução entre as fêmeas de Photuris e uma espécie de vagalume muito influenciada por seu mimetismo agressivo, Photinus macdermotti. A sinalização de machos desta espécie é composta por dois flashes emitidos num intervalo de dois segundos e é usualmente repetida a cada 4 a 6 segundos. As fêmeas respondem com um flash único um segundo após o segundo flash emitido pelo macho. Quando é respondido, o macho voa para mais perto e sinaliza novamente, mas em vez de pousar próximo da fêmea que o respondeu, usualmente pousa a alguns centímetros de distância e anda lentamente na direção do local de onde veio a resposta, sinalizando em intervalos mais longos e irregulares. Esta parece ser uma resposta evolutiva à predação por fêmeas de Photuris, que mimetizam a resposta de fêmeas de P. macdermotti.
Em consequência da lenta aproximação feita pelos machos desta espécie, frequentemente um pequeno grupo se reúne próximo a uma fêmea. Cada macho tenta ser o primeiro a alcançá-la e, ao mesmo tempo, busca evitar as fêmeas de Photuris, para que o sexo não se torne morte. Enquanto se movem na direção das fêmeas, eles usam seu próprio repertório de táticas de engodo pela comunicação. Machos respondem a outros machos com flashes falsos de fêmeas, emitem padrões de sinalização de outas espécies, exibem a complexidade da comunicação de vagalumes em suas tentativas de fornecer informações equivocadas para atrasar os outros machos.
Diante desses vários aspectos da comunicação em vagalumes, é difícil não concordar com a hipótese de Lloyd de que o mimetismo agressivo de fêmeas de Photuris e as respostas evolutivas associadas a ele mostra como o engodo podem levar à evolução da complexidade na sinalização e comunicação. Ou seja, o engodo pode bem ser, como ele propõe, um fator que promove aumento de complexidade na evolução da comunicação animal.
Charbel N. El-Hani
(Instituto de Biologia/UFBA)
PARA SABER MAIS:
El-Hani, C. N.; Queiroz, J. & Stjernfelt, F. (2010). Firefly femmes fatales: A case study in the semiotics of deception. Biosemiotics, 3, 33-55.
Lewis, S. M. & Cratsley, C. K. (2008). Flash signal evolution, mate choice, and predation in fireflies. Annual Review of Entomology, 53, 293-321.
Lloyd, J. E. (1965). Aggressive mimicry in Photuris: Firefly femmes fatales. Science, 149, 653-654.
Lloyd, J. E. (1975). Aggressive mimicry in Photuris fireflies: Signal repertoires by femmes fatales. Science, 187, 452-453.
Lloyd, J. E. (1980). Male Photuris fireflies mimic sexual signals of their females’ prey. Science, 210, 669-671.
Lloyd, J. E. (1981). Firefly mate-rivals mimic their predators and vice versa. Nature, 290, 498-500.
Lloyd, J. E. (1986). Firefly communication and deception: “Oh, what a tangled web”. In R. W. Mitchell & N. S. Thompson (Ed.). Deception: Perspectives on human and nonhuman deceit (pp. 113-128). Albany, NY: SUNY Press.
Imagem: Uma fêmea do vagalume Photuris versicolor atacando um macho do vagalume Photinus macdermotti.
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