Eu prefiro ser essa metamorfose ambulante

Em 1835, Charles Darwin, em sua histórica viagem a bordo do HMS Beagle, visitou o Chile, onde conheceu um naturalista alemão chamado Renous. Renous havia sido preso dois ou três anos antes por heresia. A prisão aconteceu quando as pessoas do povoado de San Fernando descobriram que ele transformava, “por bruxaria”, lagartas em borboletas. O conhecimento sobre a metamorfose dos insetos ainda não havia chegado aos cidadãos de bem de San Fernando, apesar de ser estudado já há mais de 2000 anos! O filósofo grego Aristóteles tinha um grande interesse na metamorfose completa dos insetos, pois acreditava que a transformação radical de uma simples larva em um inseto adulto altamente complexo oferecia uma oportunidade de testar suas ideias sobre reprodução animal e desenvolvimento embrionário. Ele acreditava que a metamorfose e o mistério da geração espontânea de vida estavam ligados. Para Aristóteles, explicar a metamorfose era uma oportunidade para explicar a origem da vida a partir de material não-vivo.

A grande maioria das espécies do subfilo Hexapoda (artrópodes com três pares de pernas) passa por algum tipo de metamorfose (Figura 1). A extensão das mudanças pelas quais os insetos passam durante seu desenvolvimento é usada para classificá-los em três categorias. Os ametábolos, como as traças dos livros, sofrem pouca ou nenhuma metamorfose. Quando nascem de ovos, eles já se parecem com adultos, ainda que pequenos, e simplesmente crescem fazendo uma série de mudas pelas quais saem de seus exoesqueletos pequenos, crescem e produzem um novo exoesqueleto, maior. Hemimetábolos são os insetos de metamorfose incompleta, como baratas, gafanhotos, percevejos e libélulas. Eles eclodem como ninfas –versões em miniatura de suas formas adultas– e à medida que crescem gradualmente desenvolvem asas e genitais. Por fim, os holometábolos são os insetos com metamorfose completa, como besouros, moscas, borboletas, mariposas e abelhas, que eclodem como larvas entram em um estágio de pupa inativo e finalmente emergem como adultos, que não se parecem com as larvas. Durante o estágio de pupa, órgãos e tecidos são extensamente remodelados e, em alguns casos, completamente reconstruídos. O resultado é uma mudança drástica na morfologia, na fisiologia e no comportamento de um inseto.

tatiana 1.png
Figura 1. Árvore filogenética que mostra a relação entre ordens do subfilo Hexapoda e a classificação dos insetos de acordo com a extensão da mudança que ocorre durante seu desenvolvimento (modificado de Cheong et al. 2015). 

Durante sua evolução, os insetos apresentaram várias estratégias de história de vida, algumas das quais persistem nas ordens atuais. Os primeiros insetos não sofriam metamorfose. Eles nasciam dos ovos essencialmente como adultos em miniatura. Hoje, poucos insetos são ametábolos. Com a evolução das asas e do voo, o adulto passou a ser o estágio terminal sem nenhuma muda, e surgiu o estágio imaturo, denominado ninfa, que não possuía asas e órgãos genitais (hemimetábolos). Embora as ninfas geralmente se assemelhem ao adulto, a diferença entre os dois estágios pode ser bastante dramática, como visto na transição da ninfa aquática para o adulto aéreo nas libélulas. Cerca de 350 milhões de anos atrás, no período Cambriano, alguns insetos mudaram sua forma de amadurecer, chegando a ter mudanças extremas durante o desenvolvimento, com um estágio larval que nada se parece com o adulto. A observação de grupos com diferenças relativamente pequenas entre larvas, pupas e adultos, como os insetos da ordem Raphidioptera (Figura 2), facilita o entendimento da evolução da metamorfose como um processo contínuo, em vez de uma transformação abrupta. As larvas desses insetos não diferem consideravelmente dos imaturos de hemimetábolos e uma muda converte sua larva em pupa móvel com asas externas e mandíbulas e pernas livres. Na última muda, o adulto emerge.

tatiana 2.png
Figura 2. Metamorfose em Raphidioptera, um holometábolo basal. (a) Um ínstar larval tardio (possivelmente final). (b) Uma pupa macho do instar intermediário, vistas lateral (esquerda) e ventro-lateral (direita). (c) macho adulto. Barras de escala, 5 mm. (Jindra. 2019).

Há duas hipóteses para explicar a evolução da metamorfose completa (Figura 3). Na primeira, a pupa é considerada uma versão modificada do último ínstar larval (hipótese 1). A favor dessa hipótese está a observação de que estágios de repouso em forma de pupa não são exclusivos de holometábolos, pois evoluíram independentemente em alguns hemimetábolos. Na segunda (hipótese 2), haveria em insetos hemimetábolos um estágio embrionário críptico, a pró-ninfa, da qual evoluiu a larva dos holometábolos. O estágio larval de vida livre, capaz de se alimentar, tornou-se dedicado ao crescimento e os estádios da ninfa dos hemimetábolos foram reduzidos a um único estágio incapaz de se alimentar, a pupa, que proporcionava a transição para o adulto. Um experimento interessante foi o tratamento experimental de pró-ninfas com um hormônio inibidor da metamorfose, o hormônio juvenil: ele induz a diferenciação tecidual em pró-ninfas, imitando os processos que ocorreram durante a evolução da larva. Uma diferença importante entre as duas hipóteses é que na hipótese 1 pressupõe-se que a evolução da larva antecedeu o surgimento da pupa (que é, portanto, uma larva modificada), e os ínstares larvais anteriores são considerados homólogos à ninfa dos hemimetábolos. De acordo com hipótese 2, o estágio larval, por sua vez, evoluiu da pró-ninfa embrionária. O assunto está longe de ser resolvido.

tatiana 3.png
Figura 3. Hipóteses alternativas para relações evolutivas entre os estágios dos holometábolos e os de um ancestral hipotético hemimetábolo. As caixas verdes à direita marcam os estágios embrionários sucessivos (E1, E2). Esquerda: hipótese 1, na qual a larva eclode em um estágio correspondente a E2, que seria o pró-ninfa de hemimetábolos. Todos os ínstares larvais de holometábolos (amarelo) seriam equivalentes à pró-ninfa embrionária (PN), enquanto todos os ínstares juvenis de hemimetábolos equivaleriam à pupa (laranja). Direita: hipótese 2, na qual larvas de hemi e holometabólos eclodiriam ambas após E2. A pupa seria uma larva de hemimetábolo modificada em estágio tardio (modificado de Jindra. 2019).

Também podemos nos perguntar se haveria algum ganho adaptativo da metamorfose completa. A metamorfose foi tão bem-sucedida que, hoje, mais de 80% das espécies de insetos, possivelmente representando cerca de 60% de todas as espécies de animais do planeta, passam por uma metamorfose completa. De fato, a metamorfose permite que imaturos e adultos se alimentem de diferentes recursos. Darwin destaca, em “A origem das espécies”, que diferentes estágios podem estar diferencialmente adaptados a nichos particulares. Por exemplo, enquanto as lagartas estão ocupadas devorando folhas, completamente desinteressadas na reprodução, as borboletas voam de flor em flor em busca de néctar e parceiros. Os adultos das moscas varejeiras, assim como as borboletas, alimentam-se de néctar, mas suas larvas se desenvolvem em matéria orgânica em decomposição ou até mesmo de tecidos de hospedeiro vivo, como vimos em dois textos aqui no blog (sobre entomologia forense e terapia larval). Adultos e larvas não competiriam pelos mesmos recursos. Essa explicação, no entanto, não é facilmente estendida para entender a evolução de um estágio adicional de pupa, um estágio imóvel e puramente de desenvolvimento. Uma outra hipótese levantada é que a metamorfose completa seja uma adaptação que permite dissociar o crescimento (no estágio de larva) e a diferenciação (no estágio de pupa). O principal benefício da metamorfose completa seria, assim, a dissociação entre crescimento rápido na larva e diferenciação dos tecidos adultos nas pupas, facilitando a exploração de recursos alimentares efêmeros pelas larvas. A maioria das espécies precisa atingir um peso crítico antes da transição para a maturidade. Com as rápidas taxas de crescimento das larvas, o peso crítico seria atingido em uma idade menor, o que seria um traço adaptativo. Alternativamente, dissociar crescimento e diferenciação pode ser benéfico em situações de intensa competição por recursos efêmeros.

Talvez, a metamorfose tenha ajudado os insetos a conquistarem diversos ambientes e contribuído para sua resiliência. Com mais de um milhão de espécies descritas e uma história de mais de 3,5 bilhões de anos, os insetos continuarão passando por seus estágios de ovo, larva, pupa e adulto, mesmo quando as condições climáticas forem inviáveis para animais como os vertebrados.

Tatiana Teixeira Torres (USP)

 

Para saber mais:

Uma edição especial do periódico Philosophical Transactions of the Royal Society B (agosto de 2019), trouxe uma série de discussões sobre metamorfose dos insetos:

Este artigo apresenta uma introdução à edição especial, mostrando os destaques apresentados nos demais artigos da edição.

Os autores apresentam dados de desenvolvimento, genéticos e endócrinos de diversos grupos de insetos para discutir hipóteses sobre a evolução da metamorfose de insetos. Eles sugerem que o desenvolvimento de holometábolos nos estágios larva-pupa-adulto seja equivalente ao de pró-ninfa>ninfa>adulto de insetos hemimetábolos, a hipótese 1 descrita no texto.

Neste artigo, o autor descreve claramente as duas hipóteses propostas para explicar a evolução da metamorfose. Mostra também descobertas sobre a sinalização por hormônio como um suporte à hipótese 2, na qual a pupa teria evoluído de um estágio pré-adulto final.

A primeira célula do primeiro animal

Os primeiros seres vivos que habitaram nosso planeta eram células que vagavam pelos mares se alimentando e reproduzindo por si só, como ainda o fazem milhões de outras espécies unicelulares. Mas essa solidão celular foi quebrada diversas vezes durante a história evolutiva, quando indivíduos de uma espécie, depois da divisão celular, continuaram vivendo juntos, formando colônias de células idênticas. Algumas destas espécies coloniais deram outro passo evolutivo e originaram seres multicelulares composto por diferentes tipos celulares, cada um especializado na captura de alimentos, suporte, proteção ou mesmo reprodução. Continue Lendo “A primeira célula do primeiro animal”

Um relacionamento a três bastante tóxico

A simbiose está no ar! Trabalho sobre simbiose publicado na semana passada elucida a produção de uma importante toxina envolvida na relação entre uma alga, uma lesma e uma bactéria.

É amplamente conhecido que uma das estratégias de defesa mais eficientes no oceano é a produção de compostos químicos tóxicos. Sabendo disso, cientistas, há décadas, exploram esses ambientes à procura de moléculas, também conhecidas como produtos naturais, para explorarem suas atividades e possíveis aplicações. Diversos desses produtos já são usados amplamente na indústria farmacêutica para fabricação de remédios contra câncer e analgésicos potentes, mas sabemos que ainda há uma enorme quantidade de compostos que ainda não conhecemos. Em alguns casos, não se sabe ainda muito bem como essas moléculas são produzidas pelos organismos que as detêm. Saber a sua origem e e o modo como essas moléculas são fabricadas (os passos metabólicos envolvidos em sua produção) é de grande importância para que possamos fabricá-las em laboratório. No entanto, não é só para biotecnologia e para indústria farmacêutica que o estudo dessas moléculas interessa. Continue Lendo “Um relacionamento a três bastante tóxico”

Pistas genômicas sobre a evolução de nossos cérebros plásticos

A aprendizagem e a experiência social moldam profundamente nosso comportamento, cognição, modo de ser. O que estudos genômicos têm mostrado sobre a evolução da plasticidade de nossos cérebros?

São muitos os animais que são capazes de aprender. Mas não encontramos em outros animais a mesma capacidade de responder à experiência e ao ambiente por meio da aprendizagem que vemos em humanos. Nosso comportamento é moldado pela aprendizagem social de uma maneira sem paralelos entre os seres vivos. Que mudanças ocorridas na evolução do cérebro tornaram possível tal capacidade de aprender? No último número de Annual Review of Anthropology, Chet C. Sherwood e Aida Gómez-Robles revisam o que sabemos a este respeito, num artigo sobre plasticidade cerebral e evolução humana. Retomamos aqui algumas de suas ideias. Continue Lendo “Pistas genômicas sobre a evolução de nossos cérebros plásticos”

Quer saber sua origem? Pergunte aos microrganismos e a Loki.

Num post aqui do Darwinianas, João Francisco Botelho falou sobre os microrganismos que habitam o corpo humano e explicou que através do desenvolvimento de técnicas de biologia molecular conseguimos acessar uma grande diversidade antes não conhecida de microrganismos difíceis de cultivar em laboratório. Neste meu primeiro post aqui do Darwinianas vou falar um pouco mais sobre uma dessas abordagens, a metagenômica, com a qual trabalho rotineiramente no meu Laboratório.

O termo “metagenômica” foi cunhado pela pesquisadora Jo Handelsman em 1998 e quer dizer “além do genoma”. A abordagem consiste basicamente em coletar amostras ambientais (por exemplo, de saliva humana a sedimentos de fossas marinhas abissais) e extrair e sequenciar simultaneamente o DNA de todos os microrganismos presentes nesta amostra. Com essas sequências em mãos podemos saber quem são os microrganismos presentes na amostra e o que eles potencialmente estão fazendo, pois podemos saber quais são os genes que estão presentes ali. Para fazer isso, os cientistas tinham que fragmentar o DNA metagenômico, colar em outros pedaços de DNA (por exemplo, plasmídeos) e inserir em bactérias para poder separar (ou isolar) os fragmentos, para depois disso dar significado biológico a essas sequências. Esse procedimento, era muito caro e laborioso, mas com os avanços tecnológicos hoje é possível “ler” uma quantidade extremamente maior de material genético, em muito menos tempo, a um custo muito menor.

Essa revolução tecnológica fez com que os bancos de dados de sequências crescesse muito, o número de genomas de referência (usados para dar significado biológico às sequências) também crescesse e novas abordagens e desafios fossem aparecendo. Com a massiva geração de novos dados, é possível reconstruir genomas inteiros a partir das sequências metagenômicas. A descoberta de alguns novos genomas tem contribuído muito para a expansão do conhecimento da biodiversidade e da e sobre as relações de parentesco entre os organismos. Ressalto aqui dois exemplos.

Em um trabalho liderado pela pesquisadora Jillian Banfield, centenas de novos grupos de bactérias extremamente pequenas e de biologia incomum foram descobertos em aquíferos contaminados por urânio através da reconstrução de novos genomas. Esses novos grupos (filos) representam uma expansão de 15% do da diversidade conhecida de bactérias e têm uma origem evolutiva comum. Esses microrganismos peculiares podem estar desempenhando funções importantes na ciclagem de matéria, por exemplo, de nitrogênio, carbono, enxofre.

Outro trabalho, liderado pelo pesquisador Thijs Ettema, analisou amostras de sedimento próximos a uma fumarola (chamada de “Castelo de Loki”, em homenagem ao deus nórdico de mesmo nome) a 2.383 metros de profundidade no Mar do Norte. A partir das sequências metagenômicas, os pesquisadores conseguiram montar novos genomas de microrganismos pertencentes a um novo filo do Domínio Archaea, Lokiarchaeota, em homenagem ao deus Loki. É muito interessante que estejam presentes nesses genomas recentemente descobertos vários genes considerados exclusivos de eucariotos. Esse novo filo “bagunçou” a árvore da vida, sugerindo que nós, eucariotos, somos fruto da evolução de uma célula arqueana que fagocitou uma bactéria.

Diversos grupos de pesquisa ao redor do globo vêm se dedicando a essas abordagens e milhares de novos genomas de microrganismos e vírus estão sendo recuperados de amostras disponíveis em bases de dados públicas, elucidando importantes questões científicas. Porém, os desafios são grandes. É necessário um grande poder computacional e habilidades de programação para analisar volumes tão grandes de dados em tempo hábil. Só para se ter ideia, o sequenciamento de uma amostra metagenômica pode gerar um arquivo texto (composto apenas por “A”, T”, “C” e “G”, os nucleotídeos que constituem o DNA) de mais de 50 Gigabytes! As novas tecnologias e abordagens estão revolucionando a forma como estudamos a vida de maneira muito rápida, trazendo a possibilidade de fazer novas perguntas e avançar ainda mais na nossa compreensão da natureza, da diversidade da vida e do fazer científico.

Pedro Milet Meirelles 

Instituto de Biologia da UFBA

Figura de Capa: Representação do Deus nórdico Loki, que inspirou a nomeação de um grupo de microrganismos que podem fornecer pistas sobre nossa origem evolutiva (Fonte: https://norse-mythology.org/gods-and-creatures/the-aesir-gods-and-goddesses/loki/).

Para Saber mais:

Anantharaman, K., Brown, C. T., Hug, L. A., Sharon, I., Castelle, C. J., Probst, A. J., et al. (2016). Thousands of microbial genomes shed light on interconnected biogeochemical processes in an aquifer system. Nat. Commun. 7, 13219. doi:10.1038/ncomms13219. (https://www.nature.com/articles/ncomms13219)

Brown, C. T., Hug, L. A., Thomas, B. C., Sharon, I., Castelle, C. J., Singh, A., et al. (2015). Unusual biology across a group comprising more than 15% of domain Bacteria. Nature 523, 208–211. doi:10.1038/nature14486. (https://www.nature.com/articles/nature14486)

Handelsman, J., Rondon, M. R., Brady, S. F., Clardy, J., and Goodman, R. M. (1998). Molecular biological access to the chemistry of unknown soil microbes: a new frontier for natural products. Chem Biol 5, R245–9. (https://www.cell.com/cell-chemical-biology/pdf/S1074-5521(98)90108-9.pdf)

Parks, D. H., Rinke, C., Chuvochina, M., Chaumeil, P.-A., Woodcroft, B. J., Evans, P. N., et al. (2017). Recovery of nearly 8,000 metagenome-assembled genomes substantially expands the tree of life. Nat. Microbiol. 903, 1–10. doi:10.1038/s41564-017-0012-7. (https://www.nature.com/articles/s41564-017-0012-7)

Roux, S., Brum, J. R., Dutilh, B. E., Sunagawa, S., Duhaime, M. B., Loy, A., et al. (2016). Ecogenomics and potential biogeochemical impacts of globally abundant ocean viruses. Nature 537, 689–693. doi:10.1038/nature19366. (https://www.nature.com/articles/nature19366)

Spang, A., Saw, J. H., Jørgensen, S. L., Zaremba-Niedzwiedzka, K., Martijn, J., Lind, A. E., et al. (2015). Complex archaea that bridge the gap between prokaryotes and eukaryotes. Nature 521, 173–179. doi:10.1038/nature14447. (https://www.nature.com/articles/nature14447)

Em busca da vida eterna

Em amplo estudo sobre a expectativa de vida dos ratos-toupeira-pelados, cientistas revelam que esses roedores desafiam a lei que rege o envelhecimento biológico, pois suas taxas de mortalidade não se alteram com a idade.

A morte é uma verdade inexorável para qualquer ser humano. A certeza da morte está sempre presente nos nossos inconscientes e contribui de forma importante para as sensações de ansiedade que sentimos no nosso cotidiano, como argumenta Irvin D. Yalom em sua obra “Staring at the Sun: Overcoming the Terror of Death”, traduzida para o português, em 2008, sob o título “De frente para o Sol”.

Continue Lendo “Em busca da vida eterna”

Alan Turing na palma da mão

A repetição de formas simples produz alguns dos padrões mais belos da natureza. Pintas na pele das onças e listras na pele das zebras, por exemplo. Há 65 anos, o matemático inglês Alan Turing propôs modelos para explicar estas formas periódicas. Hoje, com a ajuda dos computadores modernos, vemos que eles podem explicar mais do que esperávamos, incluindo o desenvolvimento e a evolução dos nossos dedos.

Continue Lendo “Alan Turing na palma da mão”