Eu prefiro ser essa metamorfose ambulante

Em 1835, Charles Darwin, em sua histórica viagem a bordo do HMS Beagle, visitou o Chile, onde conheceu um naturalista alemão chamado Renous. Renous havia sido preso dois ou três anos antes por heresia. A prisão aconteceu quando as pessoas do povoado de San Fernando descobriram que ele transformava, “por bruxaria”, lagartas em borboletas. O conhecimento sobre a metamorfose dos insetos ainda não havia chegado aos cidadãos de bem de San Fernando, apesar de ser estudado já há mais de 2000 anos! O filósofo grego Aristóteles tinha um grande interesse na metamorfose completa dos insetos, pois acreditava que a transformação radical de uma simples larva em um inseto adulto altamente complexo oferecia uma oportunidade de testar suas ideias sobre reprodução animal e desenvolvimento embrionário. Ele acreditava que a metamorfose e o mistério da geração espontânea de vida estavam ligados. Para Aristóteles, explicar a metamorfose era uma oportunidade para explicar a origem da vida a partir de material não-vivo.

A grande maioria das espécies do subfilo Hexapoda (artrópodes com três pares de pernas) passa por algum tipo de metamorfose (Figura 1). A extensão das mudanças pelas quais os insetos passam durante seu desenvolvimento é usada para classificá-los em três categorias. Os ametábolos, como as traças dos livros, sofrem pouca ou nenhuma metamorfose. Quando nascem de ovos, eles já se parecem com adultos, ainda que pequenos, e simplesmente crescem fazendo uma série de mudas pelas quais saem de seus exoesqueletos pequenos, crescem e produzem um novo exoesqueleto, maior. Hemimetábolos são os insetos de metamorfose incompleta, como baratas, gafanhotos, percevejos e libélulas. Eles eclodem como ninfas –versões em miniatura de suas formas adultas– e à medida que crescem gradualmente desenvolvem asas e genitais. Por fim, os holometábolos são os insetos com metamorfose completa, como besouros, moscas, borboletas, mariposas e abelhas, que eclodem como larvas entram em um estágio de pupa inativo e finalmente emergem como adultos, que não se parecem com as larvas. Durante o estágio de pupa, órgãos e tecidos são extensamente remodelados e, em alguns casos, completamente reconstruídos. O resultado é uma mudança drástica na morfologia, na fisiologia e no comportamento de um inseto.

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Figura 1. Árvore filogenética que mostra a relação entre ordens do subfilo Hexapoda e a classificação dos insetos de acordo com a extensão da mudança que ocorre durante seu desenvolvimento (modificado de Cheong et al. 2015). 

Durante sua evolução, os insetos apresentaram várias estratégias de história de vida, algumas das quais persistem nas ordens atuais. Os primeiros insetos não sofriam metamorfose. Eles nasciam dos ovos essencialmente como adultos em miniatura. Hoje, poucos insetos são ametábolos. Com a evolução das asas e do voo, o adulto passou a ser o estágio terminal sem nenhuma muda, e surgiu o estágio imaturo, denominado ninfa, que não possuía asas e órgãos genitais (hemimetábolos). Embora as ninfas geralmente se assemelhem ao adulto, a diferença entre os dois estágios pode ser bastante dramática, como visto na transição da ninfa aquática para o adulto aéreo nas libélulas. Cerca de 350 milhões de anos atrás, no período Cambriano, alguns insetos mudaram sua forma de amadurecer, chegando a ter mudanças extremas durante o desenvolvimento, com um estágio larval que nada se parece com o adulto. A observação de grupos com diferenças relativamente pequenas entre larvas, pupas e adultos, como os insetos da ordem Raphidioptera (Figura 2), facilita o entendimento da evolução da metamorfose como um processo contínuo, em vez de uma transformação abrupta. As larvas desses insetos não diferem consideravelmente dos imaturos de hemimetábolos e uma muda converte sua larva em pupa móvel com asas externas e mandíbulas e pernas livres. Na última muda, o adulto emerge.

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Figura 2. Metamorfose em Raphidioptera, um holometábolo basal. (a) Um ínstar larval tardio (possivelmente final). (b) Uma pupa macho do instar intermediário, vistas lateral (esquerda) e ventro-lateral (direita). (c) macho adulto. Barras de escala, 5 mm. (Jindra. 2019).

Há duas hipóteses para explicar a evolução da metamorfose completa (Figura 3). Na primeira, a pupa é considerada uma versão modificada do último ínstar larval (hipótese 1). A favor dessa hipótese está a observação de que estágios de repouso em forma de pupa não são exclusivos de holometábolos, pois evoluíram independentemente em alguns hemimetábolos. Na segunda (hipótese 2), haveria em insetos hemimetábolos um estágio embrionário críptico, a pró-ninfa, da qual evoluiu a larva dos holometábolos. O estágio larval de vida livre, capaz de se alimentar, tornou-se dedicado ao crescimento e os estádios da ninfa dos hemimetábolos foram reduzidos a um único estágio incapaz de se alimentar, a pupa, que proporcionava a transição para o adulto. Um experimento interessante foi o tratamento experimental de pró-ninfas com um hormônio inibidor da metamorfose, o hormônio juvenil: ele induz a diferenciação tecidual em pró-ninfas, imitando os processos que ocorreram durante a evolução da larva. Uma diferença importante entre as duas hipóteses é que na hipótese 1 pressupõe-se que a evolução da larva antecedeu o surgimento da pupa (que é, portanto, uma larva modificada), e os ínstares larvais anteriores são considerados homólogos à ninfa dos hemimetábolos. De acordo com hipótese 2, o estágio larval, por sua vez, evoluiu da pró-ninfa embrionária. O assunto está longe de ser resolvido.

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Figura 3. Hipóteses alternativas para relações evolutivas entre os estágios dos holometábolos e os de um ancestral hipotético hemimetábolo. As caixas verdes à direita marcam os estágios embrionários sucessivos (E1, E2). Esquerda: hipótese 1, na qual a larva eclode em um estágio correspondente a E2, que seria o pró-ninfa de hemimetábolos. Todos os ínstares larvais de holometábolos (amarelo) seriam equivalentes à pró-ninfa embrionária (PN), enquanto todos os ínstares juvenis de hemimetábolos equivaleriam à pupa (laranja). Direita: hipótese 2, na qual larvas de hemi e holometabólos eclodiriam ambas após E2. A pupa seria uma larva de hemimetábolo modificada em estágio tardio (modificado de Jindra. 2019).

Também podemos nos perguntar se haveria algum ganho adaptativo da metamorfose completa. A metamorfose foi tão bem-sucedida que, hoje, mais de 80% das espécies de insetos, possivelmente representando cerca de 60% de todas as espécies de animais do planeta, passam por uma metamorfose completa. De fato, a metamorfose permite que imaturos e adultos se alimentem de diferentes recursos. Darwin destaca, em “A origem das espécies”, que diferentes estágios podem estar diferencialmente adaptados a nichos particulares. Por exemplo, enquanto as lagartas estão ocupadas devorando folhas, completamente desinteressadas na reprodução, as borboletas voam de flor em flor em busca de néctar e parceiros. Os adultos das moscas varejeiras, assim como as borboletas, alimentam-se de néctar, mas suas larvas se desenvolvem em matéria orgânica em decomposição ou até mesmo de tecidos de hospedeiro vivo, como vimos em dois textos aqui no blog (sobre entomologia forense e terapia larval). Adultos e larvas não competiriam pelos mesmos recursos. Essa explicação, no entanto, não é facilmente estendida para entender a evolução de um estágio adicional de pupa, um estágio imóvel e puramente de desenvolvimento. Uma outra hipótese levantada é que a metamorfose completa seja uma adaptação que permite dissociar o crescimento (no estágio de larva) e a diferenciação (no estágio de pupa). O principal benefício da metamorfose completa seria, assim, a dissociação entre crescimento rápido na larva e diferenciação dos tecidos adultos nas pupas, facilitando a exploração de recursos alimentares efêmeros pelas larvas. A maioria das espécies precisa atingir um peso crítico antes da transição para a maturidade. Com as rápidas taxas de crescimento das larvas, o peso crítico seria atingido em uma idade menor, o que seria um traço adaptativo. Alternativamente, dissociar crescimento e diferenciação pode ser benéfico em situações de intensa competição por recursos efêmeros.

Talvez, a metamorfose tenha ajudado os insetos a conquistarem diversos ambientes e contribuído para sua resiliência. Com mais de um milhão de espécies descritas e uma história de mais de 3,5 bilhões de anos, os insetos continuarão passando por seus estágios de ovo, larva, pupa e adulto, mesmo quando as condições climáticas forem inviáveis para animais como os vertebrados.

Tatiana Teixeira Torres (USP)

 

Para saber mais:

Uma edição especial do periódico Philosophical Transactions of the Royal Society B (agosto de 2019), trouxe uma série de discussões sobre metamorfose dos insetos:

Este artigo apresenta uma introdução à edição especial, mostrando os destaques apresentados nos demais artigos da edição.

Os autores apresentam dados de desenvolvimento, genéticos e endócrinos de diversos grupos de insetos para discutir hipóteses sobre a evolução da metamorfose de insetos. Eles sugerem que o desenvolvimento de holometábolos nos estágios larva-pupa-adulto seja equivalente ao de pró-ninfa>ninfa>adulto de insetos hemimetábolos, a hipótese 1 descrita no texto.

Neste artigo, o autor descreve claramente as duas hipóteses propostas para explicar a evolução da metamorfose. Mostra também descobertas sobre a sinalização por hormônio como um suporte à hipótese 2, na qual a pupa teria evoluído de um estágio pré-adulto final.

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