Os microorganismos que nos habitam e seu impacto sobre a evolução da socialidade humana

Há pouco mais de uma semana, Frontiers in Ecology and Evolution publicou um artigo de Robert R. Dunn e colegas que trata de um tema que já foi discutido em vários textos de Darwinianas: os microorganismos que nos habitam (aqui está um exemplo), que literalmente vivem conosco em nossas casas, como Darwinianas também discutiu. Eles usam um dos métodos mais característicos da biologia, o método comparativo, para investigar as mudanças sofridas pelos microbiomas de hominíneos desde a separação de nossa linhagem e da linhagem de chimpanzés (Pan troglodytes) e bonobos (Pan paniscus) a partir de seu ancestral comum, que ocorreu há cerca de 6 milhões de anos. O microbioma ou microbiota corresponde à comunidade de microorganismos que residem num determinado organismo. Os hominíneos incluem todas as espécies que surgiram na linhagem que nos originou, desde este nosso ancestral comum. Hominídeos, por sua vez, incluem todos os grandes primatas, incluindo humanos, chimpanzés, bonobos, gorilas e orangotangos.

O foco do artigo recai sobre os microbiomas associados à evolução da socialidade de primatas, em especial aqueles localizados no estômago, nos intestinos, na pele e envolvidos na fermentação de alimentos. Os autores estão especialmente interessados na influência dos microbiomas sobre a evolução de hominíneos. Como as mudanças físicas, sociais e comportamentais que ocorreram na evolução humana afetaram e foram afetadas por nossas interações com microorganismos?

Para responder essa pergunta, é preciso considerar as interações complexas entre sociedades e comportamentos humanos, microbiomas e evolução. Ao fazê-lo, o artigo de Dunn e colegas suscita alguns insights relevantes para pensar a coevolução microbioma-cultura-gene, indo além da coevolução gene-cultura há muito reconhecida.

Estes nossos estômagos tão ácidos

Todos nós sabemos desde tenra idade escolar sobre o papel do estômago na digestão de proteínas. O estômago tem, contudo, outro importante papel nos mamíferos: ele funciona como uma espécie de filtro ecológico, permitindo que algumas espécies de microorganismos ingeridos com o alimento cheguem aos intestinos, mas não outras. Esse filtro pode ser mais ou menos restritivo: se muito ácido, o estômago impede a chegada da maioria desses microorganismos aos intestinos. Mas quando é mais neutro, permite que a maioria deles chegue vivos a estes órgãos, o que acontece, por exemplo, com primatas que se alimentam somente de frutos (frugívoros) e folhas (folívoros). Para esses primatas, o custo é pequeno se esses microorganismos alcançarem os intestinos. É até mesmo possível que nesse caso os microorganismos auxiliem na quebra dos alimentos, uma vez que já iniciaram sua degradação. Estas são razões subjacentes à evolução de estômagos mais neutros em primatas frugívoros e folívoros. Contudo, primatas onívoros, que também se alimentam de carne, têm risco relativamente grande de ingerir patógenos junto com os alimentos, o que favoreceu a evolução de estômagos mais ácidos.

Em aves e mamíferos esses padrões são observados: quanto mais carnívoro um animal é, mais provável que seu estômago seja ácido. Estômagos humanos fogem, contudo, estômagos, a esses padrões mais típicos: eles exibem pH médio de 1,5, ou seja, são extremamente ácidos. Nenhum primata até hoje estudado possui estômagos tão ácidos. Encontramos estômagos com acidez similar entre abutres (abutres-africanos-de costas-brancas, Gyps africanus, têm pH estomacal de 1,2), nos quais os estômagos muito ácidos evoluíram em resposta aos muitos patógenos que ingerem diariamente, ao se alimentarem de carniça.

Em que momento na história de nossa linhagem, estômagos tão ácidos evoluíram? Há algumas dificuldades a ser enfrentadas para responder a essa pergunta. O método comparativo indica que olhemos para chimpanzés e bonobos, para entender se esse momento teria sido anterior ou posterior à separação das duas linhagens. Contudo, os estômagos desses animais foram pouco estudados. Dunn e seus colegas fazem o possível com os poucos dados disponíveis, levantando diferentes hipóteses. De um lado, é possível que chimpanzés e bonobos tenham estômagos tão ácidos quanto os nossos. Isso é sugerido pela observação de que Helicobacter pylori coloniza com maior sucesso estômagos de chimpanzés em laboratório caso tomem anti-ácidos, assim como ocorre com humanos. Claro, esta observação apenas não é suficiente para a aceitação da hipótese de que a acidez encontrada em estômagos humanos tenha evoluído no ancestral comum de nossa linhagem e da linhagem de chimpanzés e bonobos. Mas tampouco é possível descartá-la. Caso essa hipótese fosse eventualmente aceita, novas questões se colocariam (aliás, como sempre ocorre em ciência: responder uma pergunta leva a mais perguntas, de modo que a pesquisa nunca cessa): por que estômagos tão ácidos teriam evoluído em nosso ancestral comum, há mais de seis milhões de anos?

Contudo, a hipótese de que chimpanzés e bonobos possuem estômagos mais neutros tampouco pode ser posta de lado. A grande maioria da alimentação desses animais é constituída por frutos, sementes, folhas, flores, sendo plausível, portanto, que tenham estômagos com pH próximo da neutralidade, como observado em outros primatas frugívoros. Além disso, um estudo do estômago de um único chimpanzé em cativeiro mostrou que ele possuía pH neutro, e dissecções de chimpanzés mortos em cativeiro mostraram em seus estômagos crescimento de leveduras, que raramente crescem em ambientes muito ácidos. Evidentemente, estas não são evidências decisivas, não sendo possível, pois, decidir de modo convincente entre as duas hipóteses.

Mas é possível construir uma hipótese bem informada (educated guess) a respeito do pH dos estômagos de chimpanzés e bonobos. Podemos conjecturar que eles são relativamente ácidos, mas menos do que os estômagos humanos. A extrema acidez de nossos estômagos teria – se essa hipótese for correta – evoluído após a separação do ancestral que compartilhamos com aqueles animais. Mas quais fatores teriam favorecido estômagos com pH mais ácido em nosso ramo da árvore da vida? Podemos seguir fazendo conjecturas bem informadas: um possível fator seria o consumo de carcaças abandonadas por carnívoros e/ou de presas muito grandes para serem consumidas de uma só vez. Assim como em abutres, os riscos de consumir patógenos abundantes nesses alimentos teriam favorecido estômagos com maior acidez. Embora seja muito provável que espécies de Australopithecus e de Homo (como Homo habilis e H. erectus) consumissem carne, seria de se esperar que houvesse variação em quanta carne consumiam, quão fresca ela era e quanto sobrava de uma presa capturada. Paleoantropólogos e antropólogos evolutivos concordam quanto ao papel da carne na evolução de nosso gênero, Homo, mas a importância relativa da caça e do consumo de carcaças e seu papel na evolução da socialidade humana são objeto de debate. Está bem estabelecido, contudo, que ao menos parte da carne consumida pelos primeiros hominíneos era oriunda de carcaças, possivelmente obtida por nossos ancestrais de presas de outros animais. A acidez do estômago dos hominíneos teria sido selecionada em resposta aos patógenos trazidos pelos alimentos, desempenhando um papel na evolução do comportamento de forrageio e da dieta humana. Por fim, não podemos descartar a hipótese alternativa de que a acidez extrema de nossos estômagos evoluiu em ancestrais que tiveram sucesso em caçar presas grandes, que não podiam consumir de uma vez e, assim, também seriam ingeridas com diferentes graus de decomposição.

Estes nossos pequenos intestinos

Em algum ponto nos últimos seis milhões de anos, nossos intestinos também sofreram mudanças importantes: o comprimento total do intestino diminuiu em relação ao tamanho do corpo e o intestino grosso ficou menor em relação ao intestino delgado. As evidências que apoiam esse padrão resultam de estudos comparativos dos intestinos de chimpanzés, bonobos e humanos, e do menor tamanho da caixa torácica do gênero Homo em relação a espécies anteriores de hominíneos. Há variação do comprimento do intestino grosso em humanos, mesmo entre indivíduos geneticamente semelhantes, com proporções entre intestinos delgado e grosso variando de 2,6 a 4,5. Este é um padrão muito distinto daquele observado em chimpanzés, nos quais esta proporção é em média 1,0 (ou seja, na média intestinos delgado e grosso têm o mesmo comprimento).

Esses achados suscitam duas questões colocadas por Dunn e colegas: Por que esse encurtamento dos intestinos ocorreu? Quais suas consequências para a fisiologia digestiva e o microbioma dos intestinos?

O uso de ferramentas para obter e processar alimentos parece ter diminuído a dependência de nossos ancestrais em relação à fermentação que ocorre no intestino grosso. Quando algum de nossos ancestrais dominou o fogo, por exemplo, os nutrientes de alguns tipos de alimento se tornaram mais disponíveis e a mastigação necessária para quebrar o alimento em tamanhos menores e mais digeríveis foi facilitada. Técnicas e artefatos de pesca, por sua vez, deram acesso a pescados e mariscos, de mais fácil digestão, e assim por diante. Com seu repertório crescente de ferramentas, nossos ancestrais poderiam pré-digerir e pré-processar parte de seus alimentos, tornando-se menos dependentes dos microorganismos intestinais para quebrar componentes resistentes de sua dieta, como a celulose. Esta é uma das bases de uma fascinante hipótese, a chamada hipótese do tecido custoso (expensive tissue hypothesis), que propõe que a menor necessidade de tecido intestinal tornou possível a seleção de cérebros maiores, na medida em que tornou disponível energia para investir em outros tecidos custosos sem desvantagem seletiva.

Intestinos menores tiveram implicações para o microbioma do gênero Homo: a manutenção de uma menor biomassa de microorganismos e uma diminuição do tempo de retenção do alimento nos intestinos. Ao mesmo tempo, outras características do microbioma se mantiveram inalteradas, como mostram, por exemplo, dados indicando que chimpanzés e humanos possuem as mesmas classes taxonômicas de bactérias em seus intestinos (o que permite conjecturar que o ancestral mais recente compartilhado por essas espécies também exibiria tais classes de bactérias). Apesar da redução no comprimento dos intestinos humanos, similaridades fisiológicas parecem ter permitido a manutenção da composição e função do microbioma.

Coevolução microbioma-gene-cultura

Curiosamente, também há diferenças importantes entre os microbiomas de intestinos humanos e de grandes primatas. Os microbiomas intestinais humanos são mais semelhantes aos de babuínos do que aos de chimpanzés. Esse padrão pode ser atribuído à dieta: humanos são geneticamente mais semelhantes a chimpanzés, mas exibem mais semelhança a cercopitecídeos, como os babuínos, na dieta e uso de habitat. Tanto babuínos quanto humanos têm uma dieta altamente onívora e rica em amido. Como o microbioma intestinal tem papel importante no processamento de componentes da dieta de seus hospedeiros, particularmente de carboidratos resistentes, é provável que as mesmas linhagens microbianas e vias metabólicas beneficiaram nossos ancestrais humanos e babuínos atuais. Essa similaridade está associada ao uso de ferramentas por humanos, que levou, como vimos, à diminuição do intestino, ao facilitar a digestão. O resultado foi – como discutem Dunn e colegas – um microbioma caracteristicamente humano que exibe aspectos tanto de grandes macacos quanto de cercopitecídeos.

Dunn e colegas discutem outro aspecto interessante dos microbiomas humanos: a grande variação em sua composição e função, fortemente correlacionada à geografia e ao estilo de vida. O microbioma parece ter, assim, um papel na adaptação local de grupos humanos, o que tem implicações para a evolução dos hominíneos. Suponha que populações locais de H. erectus tivessem, como chimpanzés e babuínos atuais, maior probabilidade de compartilhar microorganismos quanto mais próximas geograficamente. Então, elas poderiam também apresentar maior probabilidade de compartilhar microorganismos capazes de digerir ou detoxificar alimentos consumidos nos seus locais de vida, ou que aumentassem a resistência a doenças infecciosas endêmicas. Esse atributo levaria a uma plasticidade do microbioma associado aos primatas hospedeiros, graças ao compartilhamento social de microorganismos, mesmo na ausência de mudanças nos genomas dos hospedeiros.

Esta é uma possibilidade muito instigante, que me leva a algumas hipóteses. Essa plasticidade poderia contribuir, por sua vez, para a adaptação de grupos de hominíneos ao ambiente local, mediada por adaptações de seu microbioma compartilhado. Podemos ter, assim, uma coevolução microbioma-genoma, caso essas adaptações locais baseadas no compartilhamento de um microbioma plástico levem a novos regimes seletivos, que alterem a distribuição de frequências alélicas de genes sob pressão seletiva em gerações futuras dos hominíneos. Chegamos, assim, a um fenômeno de impulso fenotípico (phenotypic drive), no qual plasticidade do microbioma, associada à vida social, conduziria a novos padrões de seleção e a mudanças genéticas nas populações. Se o compartilhamento dos microorganismos estiver de um modo ou de outro associado a práticas culturais dos hominíneos, podemos ter então um fenômeno evolutivo muito interessante: uma coevolução microbioma-gene-cultura!

A plausibilidade dessa hipótese é sugerida por sua consistência com o fato de que microorganismos contribuem para a diferenciação e expansão do nicho ecológico de populações humanas atuais, assim como de outros mamíferos, como também discutem Dunn e colegas. Por exemplo, em ratos-do-deserto (Neotoma lepida), microorganismos intestinais permitem o consumo de uma dieta rica em taninos, dando-lhes acesso a recursos alimentares inacessíveis a mamíferos sem tal adaptação microbiana. Populações humanas que têm uma dieta rica em algas marinhas possuem adaptações microbianas locais que tornam possível extrair desses alimentos carboidratos complexos normalmente inacessíveis. Uma dinâmica similar pode ser conjecturada no caso de adaptações do microbioma humano a doenças infecciosas locais, embora isso tenha sido pouco estudado. Podemos, desse modo, ter uma influência importante do comportamento social de hominíneos sobre seus microbiomas plásticos, com uma retroalimentação desses microbiomas sobre a evolução dos hominíneos.

Dunn e colegas de fato levantam a hipótese de que adaptações microbianas locais tiveram papel crítico na evolução humana. Os humanos fizeram grandes migrações, que os expuseram a uma diversidade de novos ambientes: os primeiros membros do gênero Homo, como H. habilis, cruzaram as paisagens africanas e ampliaram suas opções alimentares dessa maneira. H. erectus, a espécie mais bem sucedida de nosso gênero (malgrado nossa mal-direcionada vaidade), ocupou o planeta de 2 milhões de anos a 500 mil anos atrás e se distribuiu por boa parte do planeta, indo tão ao norte quanto a atual Espanha e tão a leste quanto a China de hoje em dia. Nesses diferentes locais, eles comeram uma diversidade de alimentos, utilizaram uma variedade de ferramentas e provavelmente exibiram diferentes culturas culinárias, como observamos nos chimpanzés modernos. Eles também devem ter sido expostos a novas doenças à medida que se moviam pelo planeta. A plasticidade de seu microbioma poderia ter sido, assim, um fator adaptativo importante, na medida em que facilitaria a diversidade da dieta, contribuindo com vias metabólicas chave, que poderiam aumentar o poder nutricional de uma série de alimentos, bem como a resistência a novas doenças. Por sua vez, as estruturas e práticas sociais dos hominíneos provavelmente desempenharam papel importante no estabelecimento e na manutenção de microbiomas especializados em cada local. A coevolução microbioma-gene-cultura pode ter sido, assim, muito importante para a diversificação dos hominíneos e a eventual origem de nossa espécie.

O processamento dos alimentos e o microbioma estendido

Por fim, vale examinar o que nos contam Dunn e colegas sobre o papel do processamento dos alimentos na evolução humana e na evolução da socialidade humana. Esse papel decorre do impacto sobre a digestão, que passa a requerer menos calorias, e a mastigação. Chimpanzés realizam diferentes tipos de processamento dos alimentos que consomem, por exemplo, batendo nozes e sementes para abri-las, usando gravetos para acessar tubérculos, insetos, raízes e outros animais. Nossos ancestrais poderiam exibir estes e outros tipos de processamento, a exemplo do uso do fogo para cozinhar alimentos e de fogo e fumaça para acalmar abelhas e extrair mel. Eles também faziam uso de ferramentas para cortar, desmembrar e dividir carne. Embora algumas dessas formas de processamento de alimentos envolvem microorganismos, estes têm papel secundário. No que diz respeito ao microbioma, o grande salto veio com o controle da fermentação pelos hominíneos, que deu aos microorganismos um papel mais central em nossa nutrição.

Não se sabe quando a fermentação foi controlada pela primeira vez em nossa linhagem. Embora se possa pensar que a fermentação envolveria técnicas que hominíneos anteriores à nossa espécie não teriam dominado, essa percepção não é correta. No ártico, por exemplo, são largamente utilizadas técnicas de fermentação em estômagos de focas. Também é possível fermentar alimentos submergindo-os em riachos com fluxo lento de água ou enterrando-os. Essas técnicas são encontradas inclusive em outros animais, como hienas, assim como raposas e outros carnívoros de regiões frias, que armazenam e em alguma medida fermentam alimentos enterrando-os. Não parece haver, assim, quaisquer obstáculos técnicos ou intelectuais que pudessem impedir que H. erectus ou alguma outra espécie de Homo dominasse a fermentação de ao menos alguns tipos de alimento.

Quando a fermentação foi dominada em nossa linhagem, isso permitiu que nossos ancestrais começassem a armazenar alimentos, devido aos efeitos da própria fermentação, e, assim, ficassem por mais tempo em um único local. Assim, a persistência de grupos maiores de indivíduos na mesma região seria favorecida pela fermentação, levando a mudanças fundamentais na evolução de nossa socialidade. Os microorganismos usados na fermentação poderiam ser obtidos de corpos de insetos, como a levedura de cerveja, ou de corpos dos próprios humanos ou de outros mamíferos, como no uso de microorganismos da saliva na produção de outras bebidas fermentadas (por exemplo, a chicha na America Latina), ou da pele na produção de alguns queijos, ou de bactérias associados ancestralmente à boca na produção de iogurtes.

Dunn e colegas argumentam que, ao utilizar microorganismos do corpo para fermentar alimentos, nossos ancestrais estenderam seus genomas e fenótipos, assim como fazem castores ao construir suas represas. Eles teriam dessa maneira estendido seus intestinos, externalizando parte da digestão no processo de fermentação dos alimentos. Esta é uma ideia muito interessante, que pode ser expandida para o argumento de que a fermentação teve um papel importante na construção de nicho por sociedades humanas.

Muitos de nós possivelmente nunca imaginamos que a fermentação tivesse papel tão importante na evolução humana. Muito bem! Então, brindemos a isso com uma boa cerveja artesanal, pensando em como os microorganismos podem ter contribuído para duas das maiores transições sociais na história dos hominíneos: a transição para grandes populações mais sedentárias e a transição para a vida urbana!

 

Charbel N. El-Hani

Instituto de Biologia/UFBA

 

PARA SABER MAIS:

Aiello, L. C. & Wheeler, P. (1995). The Expensive-Tissue Hypothesis: The Brain and the Digestive System in Human and Primate Evolution. Current Anthropology 36: 199-221.

Amato, K. R., Jeyakumar, T., Poinar, H. & Gros, P. (2019). Shifting Climates, Foods, and Diseases: The Human Microbiome through Evolution. BioEssays 41: 1900034.

Dunn, R. R., Amato, K. R., Archie, E. A., Arandjelovic, M., Crittenden, A. N. & Nichols, L. M. (2020). The Internal, External and Extended Microbiomes of Hominins. Frontiers in Ecology and Evolution 8: 25.

Gomez, A. et al. (2019). Plasticity in the Human Gut Microbiome Defies Evolutionary Constraints. mSphere 4:e00271-19.

Price, T. D., Qvarnström, A. & Irwin, D. E. (2003). The role of phenotypic plasticity in driving genetic evolution. Proceedings of the Royal Society of London B 270: 1433-1440.

Whitehead, H., Laland, K. N., Rendell, L., Thorogood, R. & Whiten, A. (2019). The reach of gene–culture coevolution in animals. Nature Communications 10: 2405.

Imagem: Homo erectus, a espécie mais bem sucedida de nossa linhagem, migrou para várias regiões do planeta, adaptando-se localmente com a ajuda dos microorganismos que viviam em seu corpo (seu microbioma). Reconstrução feita por W. Schnaubelt & N. Kieser (Atelier WILD LIFE ART), exibida no Westfälisches Landesmuseum, Herne, Alemanha (lwl-landesmuseum-herne.de), fotografada por Lillyundfreya, 2007.