O que não mata, seleciona

Baratas que evitam açúcar para fugir de pesticidas, larvas de moscas que passam fome para não se intoxicar e mosquitos que deixam de picar dentro das casas para fazer refeições ao ar livre. Estas e outras histórias mostram o papel da evolução nas nossas interações com outras espécies.

A domesticação de plantas e animais, iniciada há mais de 10 mil anos, é um dos marcos mais importantes na nossa história e foi responsável pela reestruturação de nossa sociedade. Nesse processo, outras espécies também tiveram uma profunda alteração em sua demografia e estrutura genética: as espécies que, de uma perspectiva focada nos interesses humanos, chamamos de pragas. Mais recentemente, monoculturas em vastas extensões e nossa nova organização social criaram uma oportunidade para que insetos e outros artrópodes passassem a explorar esses novos recursos. Os oportunistas acabaram se tornando uma ameaça à saúde humana e ao desenvolvimento da agricultura e pecuária.

Para solucionar esse novo problema, desenvolvemos um arsenal de moléculas para o controle das pragas. A maioria dessas moléculas age no sistema nervoso e muscular dos artrópodes, provocando paralisia. Outras inibem a respiração celular, o desenvolvimento, o crescimento ou a alimentação dos artrópodes. No entanto, nosso armamento está ficando obsoleto. A cada novo pesticida utilizado para livrar nossos campos e casas de artrópodes indesejados, um novo modo de resistência é descoberto. Os indivíduos começam então a sobreviver a doses do pesticida que são letais para a maioria da população-praga.

Vários foram os mecanismos selecionados que permitiram que artrópodes escapassem dos efeitos dos pesticidas: (i) mudanças nas sequências das proteínas-alvo dos pesticidas, impedindo a ligação dos pesticidas a elas, (ii) modificações no comportamento dos parasitas para evitar o contato com a molécula usada para seu controle, (iii) mudanças na cutícula que dificultam a penetração do pesticida no corpo do parasita, e (iv) desintoxicação metabólica, que leva à degradação do pesticida antes de sua atuação. Dentre os casos mais curiosos de resistência, está a mudança comportamental de um mosquito vetor da malária, Anopheles farauti. O mosquito hematófago se alimentava de seus hospedeiros humanos dentro das casas e permanecia pousado nas paredes enquanto digeria seu banquete. Pensando nisso, o controle do mosquito era realizado pela aplicação de DDT nas paredes das casas. Pouco tempo depois, o mosquito passou a picar as pessoas do lado de fora de suas casas. As baratas, cujo controle doméstico e em pequenos estabelecimentos era realizado por meio de armadilhas que usam glicose como atrativo, também apresentaram uma mudança comportamental. Após 1990, as baratas passaram a apresentar aversão à glicose e pararam de se alimentar dos pesticidas nessas armadilhas. Todas as mudanças aqui descritas foram causadas por mutações em genes envolvidos nesses processos. Essas mutações surgem ao acaso no genoma e a pressão seletiva decorrente da aplicação dos pesticidas levou a sua seleção. Na ausência da pressão (pesticidas), muitas delas são deletérias, e mantidas em baixa frequência na população.

A forte pressão de seleção imposta pelos pesticidas levou à evolução de linhagens resistentes de inúmeras espécies de interesse econômico, médico ou veterinário: baratas, besouros, mariposas, moscas, mosquitos, piolhos, pulgas, pulgões, e outras. Em algumas espécies, como o carrapato bovino Rhipicephalus microplus, já foram observadas linhagens resistentes a todos os pesticidas disponíveis comercialmente.

As mutações que conferem resistência a pesticidas são inicialmente raras nas populações. Quando uma população é exposta a pesticidas, há uma forte pressão seletiva e os indivíduos com fenótipos resistentes (aqueles que possuem os alelos mutantes) sobrevivem e transmitem essas mutações aos seus descendentes, o que leva a um aumento da frequência dos alelos mutantes. Isso pode acontecer de forma rápida, quando os genótipos resistentes já estão presentes nas populações naturais antes da exposição aos pesticidas. Por exemplo, em uma das espécies de mosca varejeira, Lucilia cuprina, uma única mudança de aminoácido na sequência da esterase 3 faz com que a enzima deixe de exercer sua atividade original e passe a degradar um inseticida. Para entender a origem da mutação, pesquisadores sequenciaram o fragmento do gene em moscas de coleções que foram coletadas antes do início da utilização dos inseticidas. Eles observaram que a variante já estava presente na espécie mesmo antes da pressão seletiva. Isso explicaria a rapidez com a qual indivíduos resistentes apareceram após a introdução do inseticida – apenas três anos.

O controle biológico por meio da interação ecológica da praga com seus inimigos naturais (parasitismo, predação ou competição) figurou então como uma opção menos falível para o controle de pragas. O controle por parasitas parecia protegido do aparecimento de linhagens resistentes por diversas razões, com destaque para a coevolução entre parasita e hospedeiro. A coevolução faria com que mudanças em uma espécie resultassem em pressões por mudanças evolutivas na outra. A resistência de pragas a agentes de controle biológico, apesar de teoricamente possível, ainda não havia sido descrita para nenhum dos milhares de casos de controle biológico já implementados.

Pensando nisso, a introdução da vespa parasitóide Microctonus hyperodae, para controle de um besouro, a broca-da-coroa (Listronotus bonariensis), tinha todos os elementos para ser uma historia de sucesso na Nova Zelândia. L. bonariensis é uma espécie nativa da América do Sul e foi introduzida na Nova Zelândia em 1927. Sua larva é praga de gramíneas forrageiras, o que causa um impacto negativo na produção pecuária. Na América do Sul, seu impacto é diminuído pela presença da vespa M. hyperodae, que deposita seus ovos no interior do besouro. A introdução da vespa em 1991 foi um sucesso imediato no controle da broca-da-coroa e chegou a matar 90% dos indivíduos. Em 2011, no entanto, esse valor chegou a apenas 5% em alguns locais.

Para investigar essa alteração, pesquisadores reuniram dados do besouro que foram coletados durante 21 anos (de 1994 a 2015) em 196 locais do país. Os dados revelaram que, apesar de a data de liberação do parasitóide ter variado entre as localidades (de 1991 a 1996), sua eficiência no controle do besouro começou a diminuir sete anos (14 gerações) após a introdução em cada uma das localidades analisadas. Esse declínio era independente da distância geográfica das populações, do número de parasitóides introduzidos e de condições climáticas e ambientais regionais. Nas localidades com introduções mais antigas, a resistência foi observada antes. Essa assinatura temporal no declínio do parasitismo sugere que a resistência foi o resultado da seleção de variantes já existentes nas populações de besouros antes da introdução do parasitóide. E assim, pela primeira vez, a seleção natural derrotou um inseto agente de controle biológico. Nesse caso específico, o parasitóide já havia começado a corrida em desvantagem. A espécie, que já havia perdido diversidade genética em sua introdução na Nova Zelândia por um gargalo populacional, se reproduz assexuadamente e, por isso, evolui mais lentamente. Esses dois fatores reduzem o leque de respostas evolutivas aos mecanismos de resistência selecionados no besouro e quebram o equilíbrio que deveria existir com a coevolução entre as duas espécies.

Ainda há dúvidas se essa observação poderia se repetir para outros pares de praga/parasitóide. Cientistas estão agora investigando as bases moleculares da resistência para compreender os efeitos da diversidade da broca e da vespa parasitóide na seleção desse fenótipo. Essas informações serão importantes para o planejamento de programas de manejo integrado de pragas. Enquanto isso, para adiar a ação implacável da seleção natural, da próxima vez que matar uma barata na cozinha a melhor arma será provavelmente a boa e velha sandália de borracha.

Tatiana Torres (USP)

Para saber mais:

French-Constant, HR (2013) The Molecular Genetics of Insecticide Resistance. Genetics, 194 (4): 807-815.

Perry T, Batterham P, Daborn PJ (2011) The biology of insecticidal activity and resistance. Insect Biochemistry and Molecular Biology, 41(7): 411-422.

Tomasetto F, Tylianakis JM, Reale M, Wratten S, Goldson SL (2017) Intensified agriculture favors evolved resistance to biological control. Proceedings of the National Academy of Sciences, 114 (15) 3885-3890.

 

Imagem: broca-da-coroa (Listronotus bonariensis), praga de gramíneas forrageiras. Pela primeira vez, foi descrita a ação da seleção de indivíduos resistentes a um agente de controle biológico, a vespa parasitóide, Microctonus hyperodae.

Fonte: http://coastandcountrynews.co.nz/news/cc_602-wasp-control-losing-sting.html

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